Controllo integrato di varroa destructor (Acari: Varroidae), il parassita più dannoso delle colonie di (Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae))
Link articolo originale: Integrated Pest Management Control of Varroa destructor (Acari: Varroidae), the Most Damaging Pest of (Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae)) Colonies
Autori: Cameron J Jack, James D Ellis
Pubblicato su: Journal of Insect Science, Volume 21 Issue 5, September 2021
Tradotto da: Andrea Giovacchini, con autorizzazione degli autori e dell'editore Phyllis Weintraub, entusiasti di dare ulteriore diffusione ai contenuti.
Indice
- Indice
- Abstract
- Determinazione delle soglie
- Identificazione e monitoraggio
- Prevenzione
- Controllo colturale
- Controllo meccanico
- Controllo biologico
- Controllo chimico della varroa
- Tecnologie emergenti di controllo della varroa
- Controllo olistico della varroa tramite IPM
- Ringraziamenti
- Contributi degli autori
- Riferimenti citati
Abstract
Varroa destructor è tra le maggiori minacce biologiche alla salute delle api mellifere occidentali (Apis mellifera L.) in tutto il mondo. Gli apicoltori usano abitualmente trattamenti chimici per controllare questo parassita, anche se l'uso eccessivo e la cattiva gestione di questi trattamenti hanno portato a una resistenza diffusa nelle popolazioni di varroa. La gestione integrata dei parassiti (IPM) è un approccio ecologico e sostenibile alla gestione dei parassiti che si basa su una combinazione di tattiche di controllo che minimizzano l'impatto ambientale. Qui, forniamo una revisione approfondita dei componenti dell'IPM in un contesto di controllo della varroa. Questi includono la determinazione delle soglie economiche per l'acaro, l'identificazione e il monitoraggio della varroa, le strategie di prevenzione e i trattamenti consapevoli del rischio. Inoltre, forniamo una rassegna dettagliata delle strategie di controllo colturali, meccaniche, biologiche e chimiche, sia di vecchia data che emergenti, utilizzate contro la varroa a livello globale. Per ogni tipo di controllo, descriviamo tutti i trattamenti disponibili, la loro efficacia contro la varroa come descritto nella letteratura scientifica primaria, e gli ostacoli alla loro adozione. Sfortunatamente, non esistono protocolli IPM affidabili per la varroa a causa della complessa biologia dell'acaro e della forte dipendenza dal controllo chimico da parte degli apicoltori. Per incoraggiare l'adozione da parte degli apicoltori, un approccio IPM di successo per il controllo della varroa nelle colonie gestite deve essere un miglioramento rispetto ai metodi di controllo convenzionali e includere trattamenti economici che possono essere impiegati prontamente dagli apicoltori. E' nostra intenzione fornire la revisione più approfondita delle opzioni di controllo della varroa disponibili, inquadrando infine la nostra discussione nel contesto dell'IPM. Speriamo che questo articolo sia una chiamata alle armi contro il più dannoso parassita gestito dalle colonie di api mellifere in tutto il mondo.
Varroa destructor (Anderson & Trueman) è considerato da molti ricercatori sulle api mellifere come uno dei parassiti più significativi delle colonie di api mellifere occidentali (Apis mellifera L.) a livello globale (Carreck et al. 2010, Guzman-Novoa et al. 2010, Le Conte et al. 2010, McMenamin e Genersch 2015). Ha avuto un impatto devastante sull'apicoltura dall' inizio della sua diffusione dal suo ospite naturale, l'ape mellifere orientale o asiatica (Apis cerana (Hymenoptera: Apidae)), all'ape mellifere occidentale (di seguito chiamata ape mellifere). La varroa gioca un ruolo importante nelle perdite di colonie osservate in tutto il mondo (van der Zee et al. 2015, Kulhanek et al. 2017, Beyer et al. 2018, Brown et al. 2018, Brodschneider et al. 2019). Con una distribuzione quasi globale (Ellis e Munn 2005, Rosenkranz et al. 2010, Iwasaki et al. 2015, Boncristiani et al. 2021), questo acaro parassita se non trattato indebolisce gravemente o causa il collasso della maggior parte delle colonie di api mellifere (Boecking e Genersch et al. 2008, Thompson et al. 2014, Frey e Rosenkranz 2014).
Gli sforzi di collaborazione tra patologi degli insetti, acarologi e apicoltori non hanno ancora prodotto soluzioni a lungo termine per il controllo della varroa. Pertanto, il continuo sviluppo di nuovi e innovativi metodi di controllo della varroa dovrebbe rimanere una priorità tra i ricercatori delle api mellifere e le agenzie di finanziamento (Dietemann et al. 2012). Tuttavia, è improbabile che una singola strategia di controllo fornisca una soluzione permanente per il controllo della varroa. Nonostante questo, gli apicoltori si affidano pesantemente a un metodo primario per controllare l'acaro nella maggior parte delle colonie di api mellifere gestite: il controllo chimico (Haber et al. 2019). Di conseguenza, è necessario rivedere la ricerca che supporta una combinazione di più strategie disponibili per il controllo della varroa.
La gestione integrata degli infestanti (IPM) è un approccio ecologico e sostenibile alla loro gestione. Si basa su una combinazione di tattiche di controllo e minimizza l'impatto che il controllo di un dato parassita ha sull'ambiente (Frisbee e Luna 1989). Un programma IPM efficace consiste nell'identificare le soglie economicamente valide, monitorare la popolazione di parassiti, eseguire una serie di tecniche preventive e applicare un piano di trattamento graduale a seconda delle necessità (Flint 2012). Purtroppo, c'è stato in gran parte un fallimento da parte di molti apicoltori nell'adottare i principi IPM nei loro programmi di gestione della varroa, principalmente a causa di lacune nella conoscenza e carenze nella formazione (Whitehead 2017). Qui, discutiamo i principi fondamentali dell'IPM, come si riferiscono alla gestione della varroa, le attuali opzioni di controllo della varroa e offriamo prospettive su soluzioni sostenibili. Mentre altre recenti recensioni sulla biologia e il controllo della varroa offrono discussioni su varie strategie di controllo della varroa (Rosenkranz et al. 2010, Gregorc e Sampson 2019, Noël et al. 2020, Roth et al. 2020), noi miriamo a fornire una singola e completa revisione del controllo della varroa in un quadro IPM.
Determinazione delle soglie
L'IPM si basa sulla premessa che certi livelli di parassiti e danni sono tollerabili e non richiedono l'eradicazione (Ostlie e Pedigo 1987). Come tale, stabilire delle soglie per il punto in cui la quantità di parassiti causerà un danno economico e la quantità di parassiti alla quale le misure di controllo dovrebbero essere applicate è davvero la pietra angolare dell'IPM (Higley e Peterson 2009). Queste soglie sono indispensabili in quanto dirigono il corso dell'azione da intraprendere in qualsiasi situazione di gestione.
Il primo passo nell'IPM è quello di quantificare la quantità di parassiti che giustificherà il costo dell'applicazione delle misure di controllo. Il livello di danno economico (EIL) è definito come la più bassa densità di popolazione che causerà un danno economico (Stern et al. 1959). L'EIL è una semplice equazione costo-beneficio, dove i costi associati alla gestione del parassita sono bilanciati dal beneficio di prevenire le perdite dovute alla gestione (Pedigo et al. 1986). L'equazione più semplice utilizzata per calcolare l'EIL è:
EIL=C÷V×I×D
dove C = costo di gestione per unità di produzione (esempio: $/ha), V = valore di mercato per unità di prodotto (esempio: $/staio), I = unità di danno per parassita per unità di produzione (esempio: percentuale di defogliazione/insetto/acro, espresso in proporzione), D = danneggiamento per unità di danno (esempio: stai persi/ha/unità di danno) (Pedigo et al. 1986).
La soglia economica (ET) è il numero di parassiti in corrispondenza della quale dovrebbero essere avviate le misure di controllo per evitare di raggiungere la EIL (Stern et al. 1959), talvolta indicata come soglia di azione. L'ET è un parametro temporale, con il numero di parassiti usato come indice su quando attuare la gestione (Pedigo e Rice 2009). Generalmente, non ci sono formule usate per quantificare l'ET a causa delle variabilità tra le diverse azioni di gestione (Pedigo et al. 1986). L'ET è sempre fissato a un valore più basso dell'EIL perché la popolazione di parassiti continuerà a crescere fino al trattamento. Pertanto, è imperativo agire non appena le popolazioni di parassiti raggiungono l'ET per ridurne le popolazioni prima che possano raggiungere l'EIL (Fig. 1). Nessuna azione viene intrapresa a livelli inferiori all'ET.
Grafico che dimostra la relazione tra la soglia economica (ET) e il livello di danno economico (EIL). La popolazione di parassiti attraversa l'ET due volte (indicata da due frecce). Qui, l'attività di gestione è necessaria per evitare che la popolazione di parassiti raggiunga l'EIL. Quando l'EIL viene raggiunto (freccia più a destra), la salute/produttività della colonia diminuisce al punto che l'apicoltore subisce una perdita economica.
Sfide associate alla determinazione delle soglie per la varroa
Per determinare un EIL specifico per la varroa, gli apicoltori devono essere in grado di identificare le variabili nella formula data specifiche per le loro condizioni di gestione della varroa. Il costo di gestione/alveare (C = $/colonia) e il valore di mercato per unità di prodotto (V = $/kg di miele, o $/perdita di impollinazione, etc.) sono relativamente facili da quantificare. Tuttavia, alcune variabili sono più difficili da quantificare a causa della natura complessa delle colonie di api mellifere e la mancanza di informazioni riguardanti l'effetto della varroa sulla colonia nel suo complesso. Per esempio, il danno causato per parassita, e per unità di produzione, è difficile da quantificare. La varroa è percepita principalmente come una minaccia per le colonie di api mellifere a causa del rischio di trasferimento di virus (Martin et al. 2012); quindi, quantificare il danno (I) in termini di percentuale di api con un virus per varroa per colonia è difficile da calcolare. Secondo le nostre conoscenze, questo non è stato determinato nelle colonie di api mellifere. Si può essere in grado di calcolare i costi della morte della colonia, compreso il costo della sostituzione, i costi di opportunità derivanti dai contratti di impollinazione non rispettati, o la produzione di miele non realizzata. Tuttavia, ai fini della creazione di un'equazione EIL, non si può includere una variabile che tratta in assoluto come "vivo" o "morto". Inoltre, senza capire l'unità di danno, quantificare il danno (D) per unità di danno è impossibile. Per esempio, un apicoltore potrebbe essere in grado di stimare la perdita in kg di miele per colonia a causa di un'elevata infestazione (Emsen et al. 2014), una ridotta efficacia di impollinazione o una ridotta capacità di fare nuove famiglie, ma non a un'unità di danno individuale che è necessaria per un accurato calcolo dell'EIL.
Senza un EIL chiaro per la gestione della varroa, è anche difficile determinare un vero ET. Diversi ricercatori hanno proposto degli ET per la gestione della varroa (Delaplane e Hood 1997, 1999; Strange e Sheppard 2001, Currie e Gatien 2006), ma nessuno è basato sul calcolo dell'EIL. Per complicare ulteriormente le cose, l'efficacia dei trattamenti per la gestione della varroa varia a seconda della stagione e della località (Currie e Gatien 2006, Gracia et al. 2017). Fattori a livello di apiario, come la densità delle colonie di api mellifere e il foraggio disponibile nella zona, possono influenzare il carico di acari di una colonia (Seeley e Smith 2015, Smart et al. 2016). Tutti questi elementi giocano un ruolo importante nello stabilire gli ET. Pertanto, è necessario che gli apicoltori determinino soglie individuali pertinenti alla loro posizione, alle preferenze di gestione e agli obiettivi di gestione.
Soglie di infestazione derivate in precedenza
Negli Stati Uniti, le ET per la varroa sono state derivate per la regione sud-est (Georgia e South Carolina) e la regione nord-ovest (Stato di Washington). Le soglie per entrambe le regioni erano basate su rilevazioni con rotolamento in etere da 300 api. Delaplane e Hood (1999) hanno riportato che le soglie di inizio stagione (febbraio) e di fine stagione (agosto) erano 0,13-0,93 acari/100 api e 5-12,67 acari/100 api, rispettivamente. Nel nord-ovest, Strange e Sheppard (2001) hanno riportato una soglia di inizio stagione (aprile) di 3 acari/100 api, una soglia per la stagione estiva (agosto) di 14 acari/100 api, e una soglia di fine stagione (ottobre) di 3 acari/100 api. Nella regione delle praterie del Canada, le soglie di trattamento sono state stabilite utilizzando gli acari/100 api determinati dai lavaggi con alcool. Currie e Gatien (2006) hanno riportato le ET per il trattamento della varroa come 2 acari/100 api in primavera (aprile) e 4 acari/100 api nella tarda stagione (settembre).
Una ricerca approfondita della letteratura ha rivelato che gli ET non sono comunemente riportati al di fuori del Nord America. Le Conte et al. (2010) hanno menzionato nella loro revisione che gli apicoltori in Germania sono tenuti a trattare se la loro caduta naturale di acari supera i 10 acari/24 h, ma non c'è alcun riferimento alla fonte in letteratura di questa soglia. Allo stesso modo, altri gruppi riportano ~3 acari/100 api come ET, anche se non citano le loro fonti (Honey Bee Health Coalition 2018). Tuttavia, sembra che ~2-5 acari/100 api sia un ET generalmente accettato per la varroa in quanto viene spesso insegnato agli apicoltori (Goodwin e Van Eaton 2001, Honey Bee Health Coalition 2018, Ontario Ministry of Agriculture, Food and Rural Affairs 2020), anche se c'è una sorprendente mancanza di dati di ricerca a sostegno di questo numero. Stabilire gli ET per la gestione della varroa è stato in precedenza identificato come una strada di ricerca critica necessaria per un adeguato controllo dell'acaro (Dietemann et al. 2012). Lo sottolineiamo ulteriormente qui, dato che una strategia IPM di successo è costruita sulla base della conoscenza di EIL ed ET accurati e attivabili.
Identificazione e monitoraggio
L'identificazione accurata del parassita è una componente cruciale dell'IPM, poiché un'errata identificazione può portare a trattamenti inutili, spreco di risorse e potenziali danni al sistema agricolo. Sebbene le infestazioni da varroa siano molto diffuse (Ellis e Munns 2005, Boncristiani et al. 2021), una corretta diagnosi della varroa in una colonia è fondamentale prima di prendere qualsiasi decisione di gestione.
Ci sono due cose principali che gli apicoltori potrebbero voler sapere sulla varroa: (1) la sua presenza/assenza e (2) una sorta di stima delle popolazioni di varroa. I metodi standard sono presentati nel BEEBOOK (Dietemann et al. 2013). Tuttavia, qui ci dilungheremo nella loro discussione.
Identificazione della varroa
Caratteristiche fisiche della varroa destructor Gli apicoltori hanno maggiori probabilità di vedere gli acari femmina adulti, in quanto sono visibili sui corpi delle api adulte (Infantidis, 1983). Altri articoli di revisione descrivono l'anatomia e la morfologia della varroa in modo molto più dettagliato di quanto faremo qui (Dillier et al. 2006, Rosenkranz et al. 2010). Tuttavia, notiamo le caratteristiche fisiche chiave utili agli apicoltori per identificare correttamente il parassita come varroa. Anche se questo può sembrare inutile, c'è almeno un altro commensale delle api che può essere scambiato per la varroa, la mosca adulta senza ali Braula coeca (Kulincevic et al. 1991).
Le femmine adulte di varroa sono di colore marrone rossastro o marrone scuro e hanno la forma di un ovale (Fig. 2). Sono tipicamente lunghe ~1,1 mm e larghe 1,6 mm (Anderson e Trueman 2000) e sono visibili ad occhio nudo. Poiché le varroe sono aracnidi e non insetti, hanno otto zampe (Fig. 2A). Hanno un grande scudo dorsale (Fig. 2B), una regione anteriore chiamata gnatosoma (Fig. 2A-III), che contiene la bocca, e il loro corpo è quasi interamente coperto di setole (Fig. 2A-IV).
Anatomia di varroa destructor: A. varroa vista ventrale; B. varroa vista dorsale; (I). Gambe, (II). Scudo dorsale, (III). Gnatosoma, (IV). Setae. Credito fotografico: N. Noble, Università della Florida.
Esame della covata nelle api mellifere
La riproduzione della varroa avviene interamente nelle celle opercolate che contengono la covata delle api (Ifantidis 1983, Boot et al. 1994, Donze e Guerin 1994, 1997, Martin 1994). Infatti, ~>70% delle varroe in una colonia sono contenute nelle celle opercolate mentre la covata è abbondante nella colonia (Boot et al. 1995, Frey e Rosenkranz 2014). Le varroe preferiscono la covata dei fuchi rispetto a quella delle operaie (Fuchs 1990, Boot et al. 1995) a causa dei periodi di tempo più lunghi prima della chiusura (Ifantidis 1988, Boot et al. 1992), delle cure più frequenti da parte delle api nutrici (Calderone e Kuenen 2003) e dei tempi di sviluppo più lunghi (Boot et al. 1995) per i fuchi, dando così agli acari più tempo per riprodursi. Pertanto, l'esame della covata dei fuchi aumenterà la probabilità di individuare la varroa nelle colonie (Dietemann et al. 2013). Detto questo, la varroa si trova anche all'interno delle celle di covata delle operaie e può essere facilmente rilevata quando la varroa è presente in livelli da moderati ad alti. Quindi, le celle di covata forniscono una buona posizione per rilevare la varroa.
Si può confermare la presenza degli acari nella covata o all'interno della cella aprendo le celle e rimuovendo la covata delle api contenuta al loro interno. Un metodo è quello di far uscire le pupe dalle celle con un getto di acqua calda su un setaccio per osservare gli acari contenuti nelle celle (Dietemann et al. 2013). Una volta che le pupe vengono rimosse dalle celle, le feci degli acari possono anche essere visibili lungo le pareti delle celle.
Esame delle api mellifere adulte
La varroa femmina matura può essere individuata anche su api adulte (Delfinado-Baker et al. 1992, Kuenen e Calderone 1997, Dietemann et al. 2013). Sebbene si possa vedere la varroa sulle api adulte a occhio nudo, è difficile individuarla sulle api in movimento, soprattutto data la sua preferenza per l'alimentazione sul lato inferiore dell'addome dell'ape (Ramsey et al. 2019). È meglio, quindi, se le varroe sono rimosse dalle api adulte per scopi di visualizzazione e quantificazione.
Esame dei detriti
I detriti degli alveari dotati di fondo a rete possono essere esaminati per la presenza di varroa (Rosenkranz et al. 1997, Webster et al. 2000, Branco et al. 2006). Le api possono spulciare la varroa dai loro corpi o questa può cadere naturalmente dal favo e attraversare la rete del fondo (Arechavaleta-Velasco e Guzman-Novoa 2001, Harbo e Harris 2004). In seguito, una tavoletta appiccicosa (un sottile pezzo di cartone o di plastica rivestito di una sostanza appiccicosa come olio vegetale, paraffina o altro) può essere posizionata sotto l'alveare per catturare gli acari che cadono e usata per la quantificarne la popolazione, poiché gli acari morti possono essere visualizzati sulle tavolette (Ostiguy e Sammataro 2000, Calderone e Lin 2003). Allo stesso modo, le tavole adesive ricoperte dalla rete possono essere collocate nelle entrate delle arnie dotate di fondo solido. La rete impedisce alle api di rimanevi bloccate.
Quantificare le popolazioni di varroa
Il monitoraggio frequente della popolazione di parassiti è una parte cruciale dell'IPM (Moon e Wilson 2009). Al fine di prendere una decisione ponderata di contrasto, è necessario conoscere lo stato attuale della popolazione di varroa e confrontarlo con l'ET. Ci sono molti metodi diagnostici diversi che sono stati utilizzati per stimare le popolazioni di varroa (Branco et al. 2006, Lee et al. 2010, Flores et al. 2015). Tuttavia, le popolazioni di varroa nelle colonie di api mellifere sono generalmente stimate in due modi: 1) contando il numero di acari su un sottocampione di api adulte e convertendolo in un rapporto acari/ape adulta (di solito, un rapporto acari/100 api adulte o "tasso di infestazione"), e 2) contando il numero di acari che cadono naturalmente sul fondo di un alveare dove vengono raccolti su una tavola adesiva, utilizzando queste informazioni per stimare l'intera popolazione di acari in una colonia.
Il rapporto acari/ape adulta è tipicamente il metodo preferito, e quello più usato dagli apicoltori, perché fornisce un indice della popolazione di acari indipendentemente dalle dimensioni della colonia. Mentre stimare intere popolazioni di acari usando tavolette adesive è utile, specialmente per scopi scientifici, la sua applicazione pratica è limitata dato che si può usare solo per stimare il numero effettivo di acari in una colonia (vedi "Caduta naturale degli acari" qui sotto).
Rimuovere gli acari dalle api adulte
Molteplici strategie possono essere utilizzate per determinare il rapporto acari/ape adulta, e tutte richiedono la rimozione degli acari dalle api adulte. Dietemann et al. (2013) hanno esaminato quattro diverse sostanze che vengono utilizzate frequentemente per rimuovere gli acari dalle api adulte: zucchero in polvere, etere, acqua saponata ed etanolo. Uno studio del 2015 ha dimostrato che l'etanolo era più efficace nel dislocare gli acari dalle api adulte rispetto allo zucchero in polvere (Flores et al. 2015); tuttavia, il vantaggio dello zucchero in polvere è che non è letale per le api. Molti ricercatori raccomandano di raccogliere circa 300 api adulte (senza la regina) da campioni di favi di covata (Delaplane 1997, Strange e Sheppard 2001, Lee et al. 2010, Dietemann et al. 2013). Se è necessaria una maggiore precisione, si possono prendere tre campioni di 300 api (900 in totale) e fare la media dei conteggi (Lee et al. 2010), anche se bisogna fare attenzione a non prelevare troppo dalle colonie deboli. Campionando almeno otto colonie all'interno di un apiario, gli apicoltori possono avere una stima accurata del tasso medio di infestazione da varroa all'interno di quell'apiario (Lee et al. 2010). Tuttavia, più colonie vengono campionate per apiario, più accurata è la stima.
Quando si utilizza l'alcool o l'acqua saponata per rimuovere gli acari, riempire il barattolo contenente le api adulte con una delle due sostanze fino a metà o tre quarti del barattolo. Mettere il coperchio sul contenitore e agitare vigorosamente per 30 secondi. Per contare gli acari si può poi scaricare il contenuto del barattolo attraverso una rete a maglie o in un contenitore bianco. L'alcool e l'acqua saponata uccidono le api adulte, ma questo metodo permette di contarle per calcolare un accurato rapporto acari/100 api. La maggior parte degli apicoltori, però, semplicemente stima un volume di api adulte che è ~300 api quando le raccoglie in un barattolo, senza contarle direttamente. Questo si traduce in rapporti acari/api adulti meno accurati, ma è più veloce da fare sul campo.
Quando si usa lo zucchero in polvere per rimuovere gli acari dalle api adulte, mettere circa due cucchiai di zucchero in polvere (~20g) in un barattolo con ~300 api vive. Posizionare un coperchio con rete a maglia sul contenitore e scuotere/rotolare delicatamente il barattolo orizzontalmente in modo che lo zucchero in polvere sia applicato uniformemente a tutte le api nel campione. Posizionare il barattolo su una superficie dura, all'ombra, per 2 minuti per dare il tempo agli acari di staccarsi dalle api. Tenere il barattolo capovolto e scuotere leggermente su un vassoio bianco per 1 minuto. Contare gli acari e registrarne il numero raccolto. Il tasso di infestazione può essere determinato dividendo il numero di acari catturati per il numero stimato di api nel campione e moltiplicando per 100. Per esempio, se si scuotono 15 acari da un barattolo contenente ~300 api, il tasso di infestazione sarebbe uguale al numero di acari (15) diviso per il numero di api nel campione (~300) moltiplicato per 100. Il risultato in questo esempio è ~5 acari/100 api o un tasso di infestazione del 5%.
Caduta naturale degli acari
Le api mellifere si autopuliscono (autogroom) o si puliscono a vicenda (allogroom) da polvere, detriti, polline e anche acari. Questo comportamento comporta movimenti di spazzolatura delle zampe e di morsicatura della varroa con le loro mandibole (Boecking e Spivak 1999, Andino e Hunt 2011). La varroa può essere spazzolata via dalle api o cadere naturalmente dalle api o dai favi attraverso l'azione della normale attività dell'alveare. Di conseguenza, si può campionare la varroa raccogliendola da sotto l'alveare, di solito su una tavola adesiva (Fries et al. 1991).
La valutazione della caduta naturale degli acari da una colonia è considerata un metodo efficace per determinare le popolazioni di acari dell'intera colonia (Fries et al. 1991, Harbo e Harris 2004, Branco et al. 2006, Flores et al. 2015). Questo metodo non invasivo e non distruttivo è comunemente utilizzato per indagini a lungo termine e per testare l'efficacia dei trattamenti utilizzati nel controllo della varroa. Tuttavia, la standardizzazione del metodo di caduta degli acari quando si confrontano diverse colonie è in qualche modo discutibile, poiché la caduta degli acari è in gran parte determinata dalla quantità di covata emergente all'interno di una colonia (Dietemann et al. 2013). A meno che non si conosca la popolazione della propria colonia di api, si dovrebbe essere cauti nel prendere decisioni di trattamento basate sulla caduta degli acari. Nella maggior parte dei casi, gli apicoltori dovrebbero prendere decisioni di trattamento basate sul tasso di infestazione (acari/100 api adulte), piuttosto che sull'intera popolazione di acari.
Quando si misura la caduta naturale degli acari, posizionare una tavola adesiva sotto un alveare dotato di fondo a rete o far aderire il foglio al lato inferiore di uno vaglio, facendo scorrere l'intera struttura, lato adesivo in alto, nell'ingresso di un alveare. Rimuovere la tavola adesiva dall'alveare dopo 72 ore, che assicura un periodo di campionamento più consistente (Jack et al. 2020a), e contare il numero totale di acari trovati sulla tavola. La popolazione di acari all'interno di una colonia può essere stimata utilizzando la formula x= (3,76-y)/0,01 sostituendo il numero totale di acari catturati su una tavola adesiva per y nell'equazione, risolvendo per x e dividendo per il numero di giorni in cui la tavola adesiva era nell'alveare (K. Delaplane, comunicazione personale; Jack et al. 2019). Ad esempio, se hai catturato 100 acari sulla tua tavola adesiva dopo 72 h, la popolazione totale di acari della colonia (x) è uguale a 3.208 acari in una colonia (3,76 - 100 = -96,24; -96,24/0,01 acari = 9.624; 9.624/numero di giorni nell'alveare (3) = 3.208).
Delaplane e Hood (1999) hanno descritto una soglia economica di fine stagione per una caduta di acari durante la notte (20 ± 4 h) per la loro posizione nel sud-est degli Stati Uniti come 59-187 acari per una colonia di medie dimensioni (una scatola di covata profonda e un super medio). Mentre questa soglia potrebbe non essere appropriata per tutti i luoghi e le stagioni, può essere usata come esempio di ET per una colonia di forza "media".
Le stime della popolazione di varroa possono essere fuorvianti perché una stima della forza della colonia è necessaria per sapere se la stima della popolazione determinata dalla caduta degli acari è dannosa per le api (Dietemann et al. 2013). Per esempio, il conteggio dei tuoi fondi può suggerire che hai 3.000 acari nella colonia. Questo sarebbe estremamente dannoso per una colonia di 10.000 api, ma meno per una con 50.000 api. Quindi, prendere decisioni di trattamento basate sul tasso di infestazione da acari è più favorevole. Tuttavia, le tavole adesive usate per monitorare la caduta degli acari forniscono alcune informazioni e molti apicoltori preferiscono monitorare i livelli di varroa in questo modo.
Ci sono altre importanti considerazioni quando si usa la caduta naturale degli acari per monitorare le popolazioni di varroa all'interno di una colonia. Con questo metodo, gli acari caduti possono essere rimossi dalla tavola adesiva dalle formiche o dalle api, camminare fuori dalla tavola (se la tavola non è abbastanza adesiva), ecc. È necessario adottare precauzioni per limitare la rimozione degli acari dai favi (Dietemann et al. 2013). Inoltre, questo metodo di campionamento richiede più visite all'alveare (inserimento e rimozione dei fondi) e tempo aggiuntivo per contare gli acari. Pertanto, è improbabile che le tavole adesive siano utilizzate da apicoltori commerciali o su larga scala, a meno che non vengano prelevati sottocampioni dell'intero apiario. Lee et al. (2010) hanno dimostrato che il campionamento di otto colonie per apiario è sufficiente per dare una stima accurata dei carichi medi di varroa all'interno di un apiario utilizzando metodi per staccare gli acari dalle api; tuttavia, non sono ancora state identificate stime a livello di apiario utilizzando la caduta naturale degli acari. Procedure di campionamento stratificato possono anche diminuire significativamente il tempo di analisi senza sacrificare la precisione (Ostiguy e Sammataro 2000, Calderone e Lin 2003, Kretzschmar et al. 2015). Le tavole adesive possono essere progettate con griglie e il conteggio di celle pre-designate (Ostiguy e Sammataro 2000) o cerchi (Kretzschmar et al. 2015) all'interno delle griglie può ancora dare una stima accurata del numero di acari che cadono sulle tavole adesive.
Metodi di monitoraggio pericolosi o inefficaci
Le osservazioni visive degli acari sono inefficaci. Le varroe sono difficili da vedere dato che sono spesso nascoste sotto gli scleriti delle api mellifere (Ramsey et al. 2019). Invece di monitorare la varroa, alcuni apicoltori scelgono di cercare segni di infestazione causati dall'acaro. Tuttavia, i segni comuni di infestazione, come la covata non compatta, non sono dovuti esclusivamente all'infestazione da varroa (Boecking e Spivak 1999, Tarpy e Page 2002) e non dovrebbero essere la metrica primaria utilizzata per determinare il trattamento. Inoltre, alcuni apicoltori scelgono di osservare i tassi di infestazione della covata da fuco mentre la rimuovono dall'alveare (Wilkinson e Smith 2002). Mentre un buon campionamento di celle opercolate da un telaio di covata potrebbe essere informativo come tasso di infestazione, la produzione di covata da fuco è stagionale (Charriere et al. 2003, Branco et al. 2006). Quindi, il campionamento della sola covata da fuco non sarebbe efficace per la maggior parte dell'anno e questo metodo manca di qualsiasi tipo di standardizzazione.
Per diversi decenni, il rotolamento in etere è stato utilizzato come un metodo di monitoraggio comune. Questo metodo viene eseguito in modo simile ad altri metodi utilizzati per rimuovere gli acari dal corpo delle api. In breve, l'etere viene spruzzato in un barattolo contenente il campione di api, uccidendo le api e gli acari. Le api morenti rigurgitano il nettare o il miele dei loro raccolti. Dopo aver fatto rotolare il barattolo per circa un minuto, gli acari morti aderiranno ai lati del barattolo, rendendo semplice il conteggio (Dietemann et al. 2013). Purtroppo, questo metodo è poco rispettoso dell'ambiente e pericoloso a causa della natura altamente infiammabile dell'etere. Pertanto, non è raccomandato l'uso di etere per monitorare le popolazioni di varroa.
Prevenzione
Un aspetto dell'IPM che viene spesso trascurato è la prevenzione. La prevenzione comporta la rimozione delle condizioni che attraggono i parassiti o che li aiutano a formare le loro popolazioni (Pedigo 1995). Poiché la varroa è presente in gran parte del mondo (Boncristiani et al. 2021), la prevenzione completa è quasi impossibile. Inoltre, la varroa si nutre solo ed esclusivamente dalle api e si riproduce solo nelle loro celle di covata (Donzé e Guerin 1994, Rosenkranz et al. 2010); quindi, attualmente non c'è modo per gli apicoltori di rimuovere le condizioni che attirano la varroa. Mentre l'obiettivo primario di alcuni apicoltori è quello di prevenire l'arrivo della varroa nella loro area, gli apicoltori dovrebbero impiegare pratiche preventive per evitare che le popolazioni di varroa si diffondano in aree diverse. Alcune azioni preventive potrebbero includere la riduzione della deriva e del furto all'interno degli apiari, la pratica di un efficace controllo degli sciami e la regolazione del movimento delle api tra differenti aree.
Prevenire la diffusione della varroa
La varroa può diffondersi da colonia a colonia attraverso una serie di meccanismi, alcuni dovuti alla natura della biologia delle api mellifere, ma altri dovuti alla natura dell'apicoltura. Gli acari possono diffondersi indirettamente spostandosi in un luogo neutro, come un fiore, poi in una nuova ape, e quindi in una nuova colonia (Peck et al. 2016). Tuttavia, è improbabile che questo meccanismo porti a una significativa dispersione di acari tra le colonie (Peck e Seeley 2019). Invece, è più probabile che la trasmissione di varroa avvenga direttamente quando un'ape che trasporta un acaro si sposta da un nido all'altro attraverso la deriva o il saccheggio (Frey et al. 2011). La deriva si verifica quando un'ape lascia il suo alveare ed entra nell'alveare di un'altra colonia. Il saccheggio è quando un'ape entra nell'alveare di un'altra colonia per rubare miele o nettare e poi ritorna al proprio alveare. Peck e Seeley (2019) hanno dimostrato che il saccheggio era più importante per la trasmissione della varroa rispetto alla deriva, dato che le colonie deboli e in declino vengono saccheggiate dalle colonie di api vicine. Tuttavia, hanno osservato la deriva, specialmente dai fuchi, che possono trasportare la varroa quando volano (Mortensen et al. 2018). Quindi, gli apicoltori dovrebbero idealmente gestire le colonie in modo che rimangano forti (meno inclini al saccheggio) e distanziare le colonie >300 m all'interno di un apiario per prevenire la trasmissione orizzontale della varroa da una colonia all'altra tramite saccheggio o deriva (Seeley e Smith 2015, Nolan e Delaplane 2017, Peck e Seeley 2019). Tuttavia, distanziare le colonie a questa distanza non è pratico per la maggior parte degli apicoltori. Dipingere gli alveari con colori e/o motivi unici può aiutare nella riduzione della deriva (Dynes et al. 2019).
La trasmissione verticale della varroa è possibile in quanto le colonie si riproducono attraverso la sciamatura, con le api sciamanti che portano gli acari al nuovo sito di nidificazione (Wilde et al. 2005). Infatti, Wilde et al. (2005) hanno scoperto che circa il 25% della popolazione di acari di una colonia se ne andrà con uno sciame, lasciando l'altro 75% degli acari con la colonia madre. Poiché è improbabile che le colonie non trattate rimangano sane a lungo (Frey e Rosenkranz 2014), esse rappresentano un rischio per le colonie trattate/gestite (Frey et al. 2011) nelle vicinanze (entro 1,5 km; Frey et al. 2011). Pertanto, un efficace controllo della sciamatura dovrebbe essere praticato per prevenire la trasmissione verticale della varroa da una colonia madre a una colonia di nuova costituzione (Fries e Camazine 2001).
Ruolo dei regolamenti governativi
Come per la maggior parte dei parassiti o delle malattie, la varroa è molto più difficile da eradicare che impedire che arrivi. Il controllo normativo è spesso praticato dalle agenzie governative per prevenire l'ingresso o la diffusione di parassiti in una zona. Gli sforzi tipici includono ispezione, quarantena e distruzione dei materiali infestati (USDA APHIS 2020, BeeAware 2021). Questo è di fondamentale importanza per gli apicoltori situati vicino a porti o aeroporti, poiché è molto probabile che parassiti e malattie invadano una nuova area attraverso questi porti di ingresso. Pertanto, il monitoraggio intensivo, la sanificazione e la formazione sono necessari per gli apicoltori per proteggere il benessere delle colonie di api mellifere nelle loro regioni specifiche.
Luoghi privi di varroa
Nonostante la generale e diffusa presenza della varroa a livello globale, ci sono aree in cui la varroa non è ancora presente (Boncristiani et al. 2021). Queste includono molte isole/nazioni insulari, l'Australia e alcune aree remote. Queste aree sono vantaggiose per la lotta contro la varroa per due ragioni principali. In primo luogo, gli apicoltori nelle aree prive di varroa possono emanare severi requisiti normativi per limitare il movimento della varroa nell'area, cioè, prevenire la sua comparsa. In secondo luogo, e forse ancora più importante, possono servire come fonte di api senza varroa per coloro che desiderano acquistare colonie che non hanno ancora gli acari. Questo è stato il caso quando l'Australia ha esportato pacchetti di api negli Stati Uniti durante gli anni '90 (Manning 1996). Tuttavia, ci sono potenziali svantaggi associati all'uso di api provenienti da aree dove la varroa non è presente. In particolare, non ci si può aspettare che le api abbiano sviluppato un qualche livello di tolleranza all'acaro, rendendole probabilmente altamente suscettibili alla pressione dell'acaro se dovessero mai incontrare la varroa. Tuttavia, l'acquisizione di api senza varroa e la loro gestione per prevenire l'infestazione rimane possibile in alcune aree del mondo.
Prevenzione contro gestione
La prevenzione si riferisce alle misure impiegate per prevenire l'arrivo di parassiti in/segnali di infestazioni in un'area. Questo è particolarmente importante per i parassiti distruttivi o per quelli più difficili da controllare. La gestione si riferisce alle misure di controllo impiegate dopo che il parassita o i segni di infestazione sono stati rilevati. La gestione include il controllo colturale, meccanico, biologico e chimico (Fig. 3). Poiché la varroa è già presente in molte aree a livello globale, l'attenzione maggiore ora deve essere rivolta alla sua gestione piuttosto che alla sua prevenzione. Presentiamo un riassunto dell'efficacia di tutte le strategie di trattamento della varroa nella tabella 1.
Tabella 1.. Efficacia dei trattamenti comunemente usati per il controllo di Varroa destructor nelle colonie di Apis mellifera
L'efficacia del trattamento potrebbe non essere la stessa in tutte le regioni del mondo; tuttavia, le tre categorie di efficacia sono state stabilite mettendo insieme i risultati trovati nella revisione della letteratura. Una valutazione bassa indica che l'efficacia riportata dalla letteratura di una data strategia/controllo varia tra lo 0 e il 24% di efficacia. Una valutazione moderata indica un'efficacia riportata dalla letteratura tra il 25 e il 75%. Una valutazione alta indica un'efficacia riportata dalla letteratura tra il 76 e il 100%.
§ Indica che c'è una mancanza di letteratura scientifica per questo trattamento e si dovrebbe esercitare cautela prima dell'uso.
*La varroa ha dimostrato un certo livello di resistenza al principio attivo.
Piramide del trattamento IPM. Gli apicoltori dovrebbero impiegare prima metodi di controllo non chimici o a basso rischio alla base della piramide e risalire la piramide fino ai metodi chimici o ad alto rischio a seconda della situazione.
Controllo colturale
L'obiettivo principale del controllo colturale è quello di cambiare l'ambiente dell'alveare per renderlo meno adatto al parassita o alla malattia, intaccando minimamente le api. In molti casi, i controlli colturali agiscono come misure preventive, semplicemente per minimizzare l'impatto del parassita o della malattia sulla colonia. Un esempio di controllo colturale sarebbe l'uso di un ceppo igenico di api mellifere, che è in grado di rimuovere la covata infestata da parassiti o malattie dal nido (Boecking e Spivak 1999). L'ingabbiamento della regina per causare un'interruzione del ciclo di allevamento della covata delle api mellifere può interrompere la biologia di accoppiamento della varroa e migliorare l'efficacia dei trattamenti chimici (Wagnitz e Ellis 2010, Gregorc et al. 2017). Inoltre, le pratiche sanitarie utilizzate dall'apicoltore, come la rimozione dei favi o la sterilizzazione delle attrezzature dell'alveare, sarebbero considerate controlli colturali.
Allevamento per la resistenza alla varroa
L'allevamento di api mellifere resistenti alla varroa è stato un punto focale per i ricercatori e gli allevatori di tutto il mondo (reviews di Büchler et al. 2010, Rinderer et al. 2010, Guichard et al. 2020, Le Conte et al. 2020). La resistenza è più spesso definita come la capacità di un organismo di limitare il carico di parassiti, mentre la tolleranza si riferisce alla capacità di un organismo di limitare il danno causato da un dato carico (Råberg et al. 2009). Pertanto, la resistenza è il termine corretto per descrivere le api mellifere che mantengono le infestazioni di varroa a un livello relativamente basso (Danka et al. 2013).
Ci sono ovvi vantaggi nell'allevare api mellifere resistenti alla varroa; questi includono la riduzione dell'uso di acaricidi nell'alveare e la riduzione del lavoro coinvolto negli sforzi di controllo degli acari. La resistenza alla varroa, tuttavia, non deriva da un singolo tratto, ma è il risultato di interazioni di successo tra gli acari e le api all'interno dell'alveare (Büchler et al. 2010). Sfortunatamente, il processo di creazione di stock resistenti adeguati richiede spesso decenni agli allevatori. Inoltre, l'identificazione di tratti genetici selezionabili è estremamente impegnativa a causa delle complesse interazioni tra le due specie e la biologia di accoppiamento delle api. Ciononostante, la ricerca genetica e gli sforzi di allevamento continueranno ad essere le principali aree di interesse finché la varroa rimarrà un problema per le colonie di api mellifere.
Tratti selezionabili
Comportamento igienico.
La selezione di api igieniche è stata praticata per decenni. Le api operaie igieniche hanno la capacità di individuare la covata malata/infestata, rimuovere l'opercolo che copre la cella contenente l'individuo malato/infestato e rimuovere le larve o le pupe malate/infestate (Boecking e Spivak 1999). Il comportamento igienico è stato descritto per la prima volta da Rothenbuhler (1964) che ha trovato operaie che rimuovevano la covata infettata dalla malattia batterica nota come peste americana (Paenibacillus larvae). Da allora, sono emersi molti altri studi che descrivono il comportamento igienico come un meccanismo di resistenza alla covata calcificata (Milne Jr. 1983, Gilliam et al. 1988), una malattia fungina della covata delle api, la peste europea (Palacio et al. 2000), e, naturalmente, la varroa (Spivak 1996, Spivak e Reuter 1998, Ibrahim et al. 2007). Il comportamento igienico è ora considerato una risposta immunitaria sociale delle api mellifere ( reviews di Evans e Spivak 2010 e Simone-Finstrom 2017).
Il comportamento igienico è efficace nel ridurre le popolazioni di varroa in una colonia perché interrompe il ciclo riproduttivo dell'acaro, prolungando così il tempo meno dannoso che l'acaro trascorre sulle operaie adulte (Spivak e Gilliam 1998). L'ospite naturale della varroa, A. cerana, è tipicamente più igienica dell'A. mellifera, e questa è una delle ragioni principali per cui le popolazioni di varroa sono più basse nelle colonie di A. cerana che in quelle di A. mellifera (Rath 1999, Rosenkranz et al. 2010). Tuttavia, le colonie di A. mellifera selezionate per una maggiore espressione igienica hanno dimostrato la capacità di mantenere popolazioni di acari più basse rispetto a quelle non selezionate per questo tratto (Kefuss 2004, Danka 2012). Questo tratto è anche considerato moderatamente ereditabile con stime di ereditabilità che vanno da 0,17 a 0,65 (Harbo e Harris 1999, Boecking et al. 2000, Stanimirović et al. 2008, Pernal et al. 2012). Inoltre, la modalità di ereditarietà dei tratti igienici è probabilmente riconducibile a effetti materni e non è facilmente ridotta da fuchi provenienti da colonie meno igieniche (Unger e Guzman-Novoa 2010).
I metodi standardizzati per identificare il comportamento igienico si basano sulla rimozione della covata da parte delle api adulte (descritto in Büchler et al. 2014, review di Leclercq et al. 2018a, Spivak e Danka 2021). I metodi comuni includono l'uccisione della covata opercolata con uno spillo (Spivak e Downey 1998) e l'uso di idrocarburi cuticolari della covata malata per suscitare una risposta (Wagoner et al. 2020). Tuttavia, il metodo di identificazione più comune consiste nel posizionare un cilindro aperto su una sezione di favo contenente pupe opercolate e nel versare azoto liquido nel cilindro, congelando così la covata (Leclercq et al. 2018a). La covata uccisa per congelamento viene restituita alla colonia, che poi disopercola e rimuove una certa frazione della covata morta in un periodo designato, di solito 48 ore. Una colonia è considerata igienica quando rimuove almeno il 95% della covata morta entro 48 ore (Spivak e Downey 1998), anche se c'è una correlazione più forte tra la rimozione delle api morte e la resistenza alla malattia, quando viene considerata la rimozione delle api morte entro 24 ore. Mentre i test di congelamento della covata non possono prevedere la resistenza alla varroa per stock non selezionati (Leclercq et al. 2018b), sono stati utilizzati con discreto successo per identificare il comportamento igienico in stock "igienici" (Spivak e Rueter 1998, 2001b; Masterman et al. 2001).
Comportamento di grooming.
Il grooming è un importante comportamento sociale delle api mellifere. Il grooming comporta movimenti di spazzolatura delle zampe mesotoraciche sul corpo e il mordere la varroa con le mandibole (Boecking e Spivak 1999). Questo comportamento può ferire gli acari mutilando le loro zampe o in alcuni casi, schiacciare l'acaro nelle mandibole (Ruttner e Hänel 1992). Si pensa che il grooming sia un importante meccanismo di resistenza alla varroa per A. cerana e le sottospecie africane di A. mellifera (Peng et al. 1987, Büchler et al. 1992, Moretto et al. 1993, Rath 1999, Frazier et al. 2010). A. cerana è il groomer più efficiente, essendo stata osservata in grado di rimuovere e danneggiare il 73% degli acari posizionati su di essa (Peng et al. 1987). Büchler et al. (1992) hanno osservato che le operaie di A. cerana catturano il 32% di varroa sul loro corpo con le mandibole, mentre le operaie di A. mellifera non ne catturano nessuna. Inoltre, hanno osservato che l'A. cerana alla fine rimuoveva il 75% degli acari dal proprio corpo, mentre l'A. mellifera ne rimuoveva solo il 48%. In un altro studio, Aumeier (2001) ha osservato A. m. scutellata rimuovere il 18% di varroa attraverso un vigoroso comportamento di autogrooming.
Il grooming è ereditabile, sebbene sia considerato a bassa ereditabilità, con stime che vanno da 0,16 a 0,49 (Stanimirović et al. 2010). Per testare l'efficacia pratica del comportamento di grooming, i ricercatori spesso eseguono test di laboratorio raccogliendo api da colonie specifiche e di età specifiche, quindi posizionando la varroa sui toraci delle api operaie per osservare le loro risposte comportamentali (Peng et al. 1987, Büchler et al. 1992, Boecking e Ritter 1993). Il grooming è spesso misurato come la proporzione di acari danneggiati rispetto a quelli non danneggiati trovati sul fondo (Guzman-Novoa et al. 2012, Morfin et al. 2020, Smith et al. 2021). Il processo di analisi degli acari caduti all'interno di una colonia può richiedere molto tempo ed essere alquanto soggettivo in quanto le lesioni da acari possono essere causate da altri fattori come altri insetti quali formiche e tarme della cera (Szabo e Walker 1995), temperatura e umidità (Currie e Tahmasbi 2008), o problemi fisiologici di sviluppo degli acari (Davis 2009). Inoltre, misurare la capacità di grooming delle api semplicemente analizzando la varroa caduta può essere errato perché alcuni acari possono cadere sul fondo del nido durante le regolari attività di pulizia delle api che rimuovono gli acari morti per cause naturali (Büchler et al. 1992, Rinderer et al. 2013). Studi recenti si sono concentrati sulla ricerca di modi migliori per quantificare il comportamento di grooming al fine di migliorare l'efficacia dell'allevamento selettivo per la resistenza alla varroa, come l'età degli acari caduti (Rinderer et al. 2013), le lesioni degli acari caduti (Rinderer et al. 2014b) o la mappatura genetica delle api (Arechavaleta-Velasco et al. 2012). È interessante notare che l'espressione del gene AmNrx-1 (neurexina-1) è significativamente più alto in stock di api mellifere selezionate per grooming intenso, rendendolo potenzialmente uno strumento promettente per la selezione assistita da marcatori del comportamento di grooming (Hamiduzzaman et al. 2017, Morfin et al. 2020).
Altri tratti potenziali.
I comportamenti igienici e di grooming sono attualmente i tratti più comuni selezionati nei programmi di allevamento (review di Zakar et al. 2014). Ci sono, tuttavia, altri tratti ritenuti potenzialmente utili contro la varroa, anche se i meccanismi di selezione di questi tratti non sono stati ancora completamente identificati. Un tratto che è sempre più indagato è la disopercolatura delle celle di covata e la riopercolatura da parte delle operaie (Oddie et al. 2018). La conseguente riduzione del successo riproduttivo della varroa si pensa derivi dall'apertura delle celle pupali, che provoca cambiamenti di temperatura e umidità all'interno delle celle pupali e interrompe la riproduzione degli acari (Martin et al. 2019, Oddie et al. 2019). La rimozione fisica degli acari dalla colonia da parte delle api adulte è un altro tratto che può conferire la resistenza alla varroa (Lodesani et al. 1996, Rinderer et al. 2010). Lodesani et al. (1996) hanno misurato la quantità di danni agli acari e hanno trovato che il 46% degli acari portati fuori dall'ingresso anteriore erano danneggiati rispetto al 26% trovato sul fondo. Un altro potenziale tratto è stato descritto da Kralj e Fuchs (2006) che hanno suggerito che le bottinatrici infestate da varroa potrebbero non tornare alla loro colonia nel tentativo di ridurre i livelli di acari della colonia, anche se questo potrebbe essere un esempio di un comportamento truccato dal parassita per facilitare la trasmissione orizzontale dell'acaro (Schmid-Hempel 1998). Questo comportamento è difficile da quantificare e potrebbe non essere realisticamente una caratteristica per la quale si potrebbe selezionare.
L'uso di regine poliandriche può anche supportare la resistenza alla varroa in sinergia con, o al posto della classica selezione basata sui tratti. Le regine delle api mellifere si accoppiano tipicamente con una media di 12 maschi (Tarpy et al. 2004), anche se sono stati osservati accoppiamenti con 40 maschi o più (Estroup et al. 1994). Mentre i ricercatori non hanno osservato riduzioni significative dei tassi di parassiti o patogeni in colonie guidate da regine accoppiate con un numero di fuchi leggermente superiore alla media (16-20) (Delaney et al. 2011, Tarpy et al. 2015), Delaplane et al. (2015) hanno trovato significativamente più covata e una minore percentuale di campioni positivi alla varroa in colonie le cui regine sono state inseminate con 30 o 60 fuchi. Quindi, ci può essere un beneficio a livello di colonia di iper poliandria sulla gestione della varroa, anche se ulteriori ricerche dovrebbero confermare questi risultati.
Ceppi di api resistenti
Api igieniche del Minnesota
Le api igieniche del Minnesota sono state allevate da ceppi italiani (A.m. ligustica) per avere alti livelli di comportamento igienico, riducendo così la presenza di peste americana, covata calcificata e varroa nelle colonie (Spivak e Gilliam 1998, Spivak e Reuter 2001, Ibrahim e Spivak 2006). Spivak e Reuter (1998) hanno scoperto che le colonie di api igieniche del Minnesota hanno rimosso, in media, il 94,2% della covata uccisa dal gelo e avevano un carico medio di varroa di 0,6 acari per 100 api rispetto alle colonie non igieniche che hanno rimosso solo l'82% della covata morta e avevano una media di 1,0 acari per 100 api alla fine degli esperimenti. Non sembra esserci alcun compromesso negativo dall'allevamento per un comportamento igienico. Tuttavia, il test di congelamento della covata richiede molto lavoro, il che rende il processo di selezione un po' lento (Spivak e Gilliam 1998).
Igiene sensibile alla varroa (VSH)
Gli sforzi di selezione di Jeff Harris e John Harbor al laboratorio USDA di Baton Rouge, Louisiana, USA, si sono concentrati su un tratto ereditabile originariamente chiamato "riproduzione soppressa degli acari" (Harbo e Harris 1999, 2000). Si credeva che le api con questo tratto interferissero con la riproduzione della varroa nelle celle. In seguito è stato determinato che la soppressione dell'acaro era dovuta alla rimozione selettiva da parte delle api delle pupe infestate dalla varroa in riproduzione. Le covate nelle celle contenenti varroa non riproduttiva venivano ignorate dalle api. Questo ha portato il tratto ad essere chiamato "Varroa Sensitive Hygiene" (VSH-Harbo e Harris 2005). Lo stock VSH è considerato più igienico dello stock di api igieniche del Minnesota (Ibrahim e Spivak 2006). Ibrahim e Spivak (2006) hanno usato diverse metriche per confrontare le due linee, con il risultato più notevole che le api VSH hanno rimosso l'85% delle pupe infestate mentre le api igieniche del Minnesota hanno rimosso il 66%.
Api mellifere russe
I ricercatori dell'USDA Honey Bee Research Laboratory di Baton Rouge, Louisiana, USA hanno cercato in Asia uno stock di A. mellifera resistente alla varroa che fosse stato potenzialmente esposto alla varroa più a lungo delle colonie di A. mellifera in altre parti del mondo. La premessa era che l'A. mellifera portata dall'Europa in Asia decenni prima sarebbe stata esposta alla varroa naturalmente e possibilmente avrebbe sviluppato resistenza all'acaro. Hanno trovato uno stock promettente nella regione di Primorski, nell'estremo oriente della Russia. Queste api (ora chiamate "api mellifere russe") erano state esposte all'acaro potenzialmente per 45-100 anni più a lungo di altre popolazioni di A. mellifera in Asia (Danka et al. 1995).
Le api russe hanno dimostrato di essere più resistenti alla varroa e agli acari tracheali (Acarapis woodii) rispetto ad altri stock di A. mellifera (Rinderer et al. 2001a, de Guzman et al. 2005, Tarpy et al. 2007, Ward et al. 2008, Kirrane et al. 2018). L'utilità di questo stock di api mellifere per le operazioni commerciali è stata ben documentata (Rinderer et al. 2001b, Danka et al. 2012, Rinderer et al. 2014a). I meccanismi di resistenza delle api mellifere russe alla varroa si pensa siano dovuti alla bassa attrattività della covata, alla ridotta riproduzione dell'acaro e a un esteso periodo foretico (Rinderer et al. 2010). Nel 2008-2009, le api russe sono state confrontate con le api VSH e quelle di derivazione italiana durante gli eventi di impollinazione commerciale (Danka et al. 2012). Le api mellifere di derivazione italiana sono state trattate per l'infestazione da varroa due volte all'anno, come da pratica commerciale standard (Danka et al. 2012). Danka et al. (2012) hanno scoperto che tutti i gruppi si sono comportati in modo simile, anche se le colonie di api russe erano di dimensioni inferiori rispetto alle colonie degli altri tipi di api durante la stagione dell'impollinazione delle mandorle all'inizio della primavera. Tuttavia, hanno recuperato le dimensioni entro la stagione dell'impollinazione estiva. Le api italiane trattate avevano costantemente il più basso numero di acari. Confronti simili sono stati fatti nel 2010-2012, anche se le colonie di controllo non sono state trattate per gli acari (Rinderer et al. 2014a). Rinderer et al. (2014a) hanno notato che durante i periodi di produzione di miele e di impollinazione delle mandorle, le dimensioni delle colonie erano simili tra tutti gli stock, anche se le api russe avevano un'infestazione di varroa inferiore del 36-54% rispetto alle colonie di controllo non trattate.
Uno dei principali aspetti negativi dello stock di api russe è l'alta frequenza di perdita della regina quando è gestito commercialmente (Danka et al. 2012). Danka et al. (2012) hanno osservato che quasi il 75% delle regine russe originali muore ogni anno. La Russian Bee Breeders Association ha distribuito lo stock all'industria dell'apicoltura negli Stati Uniti (Brachman 2009).
Colonie che sopravvivono
Alcuni ricercatori delle api mellifere hanno adottato un approccio diverso per sviluppare api resistenti alla varroa. Invece di trattare abitualmente le loro colonie con acaricidi, non fanno nulla per trattare contro la varroa e lasciano morire le colonie che non possono combattere gli acari, lasciando solo alcune colonie che sopravvivono naturalmente. Un approccio conosciuto come il test "Bond" (da James Bond: "Vivi e lascia morire") è stato implementato per la prima volta in Francia da Kefuss et al. (2004) nel 1993. Dopo nove anni, tutte le colonie tranne tre erano morte (Kefuss et al. 2004). Le colonie sopravvissute, un ibrido di A.m. carnica locale (api native dell'area di studio) e A.m. intermissa (importate dalla Tunisia in Francia), sono state selezionate come colonie riproduttrici in base al loro comportamento igienico e ai livelli di infestazione da varroa (le colonie con livelli inferiori sono state favorite dai ricercatori). Kefuss et al. (2009) hanno poi riportato che circa 2/3 delle colonie sono morte, ma l'infestazione di varroa è rimasta sotto il 5% nelle colonie sopravvissute.
Il Bond test è stato applicato a 150 colonie situate sull'isola svedese di Gotland nel 1999 (Fries et al. 2006). Le colonie sono state lasciate sciamare. Solo 10-15 colonie sono sopravvissute dopo sette anni di assenza di applicazioni di trattamento contro la varroa. Sia Fries e Bommarco (2007) che Locke e Fries (2011) hanno suggerito che i carichi di acari erano significativamente più bassi nelle loro colonie selezionate che in quelle sensibili alla varroa, sebbene i loro risultati siano difficili da interpretare. In un esame successivo di queste api, Locke et al. (2014) hanno osservato che le api di Gotland avevano carichi di acari >30 acari/100 api, ben al di sopra di ciò che è tipicamente sostenibile, eppure le colonie sono sopravvissute l'inverno successivo. Le Conte et al. (2020) hanno recentemente esaminato molti altri esempi di popolazioni di api mellifere sopravvissute in tutto il mondo, comprese quelle trovate ad Avignone, in Francia, nella regione Østlandet della Norvegia e nella foresta di Arnot, NY. Attualmente, sembra che gli apicoltori non possano acquistare queste api tolleranti alla varroa.
Il successo a lungo termine delle popolazioni di colonie che sopravvivono è possibile perché molti apicoltori sono contrari ai trattamenti chimici e a causa dell'aumento della resistenza agli acaricidi tra molte popolazioni di varroa (Lodesani et al. 1995, Elzen e Westervelt 2002). Tuttavia, il concetto di colonie che sopravvivono porta a molte domande. La questione principale è che le api sopravvissute non sono necessariamente selezionate per la resistenza o la tolleranza alla varroa, poiché altre pressioni possono essere il principale fattore di selezione in una data stagione. Le pressioni includono il meteo, i fattori nutrizionali, altri parassiti o malattie, ecc. Inoltre, solo perché uno stock di api può sopravvivere all'infestazione da varroa non le rende necessariamente delle api che si vorrebbero tenere. Senza selezione, i tratti che gli apicoltori desiderano (dolcezza, produzione di miele, crescita primaverile, etc.) possono essere persi in breve tempo. Finché le api sopravvissute non saranno in grado di dimostrare sia la produttività che la capacità di sopravvivenza, probabilmente non guadagneranno molta popolarità tra gli apicoltori commerciali del mondo. Mentre la possibilità di sviluppare api che sopravvivono è stata dimostrata, la sua utilità pratica non lo è.
Ceppi resistenti alla varroa emergenti ed altri
Gli sforzi di allevamento per ottenere uno stock produttivo, ma resistente o tollerante alla varroa, possono richiedere decenni. Ci sono diversi stock emergenti che, al momento, non sono diffusi, ma potrebbero esserlo in futuro. Uno è lo stock Indiana "mite-biter", prodotto alla Purdue University, IN (Hunt et al. 2016). Queste api hanno dimostrato un maggiore comportamento di grooming e sono state selezionate per una maggiore mutilazione della varroa (Morfin et al. 2020). Ci sono alcune prove che questo stock ha cambiamenti strutturali nelle mandibole delle operaie (Smith et al. 2021) e può ridurre le popolazioni di acari rispetto agli stock non selezionati (Hunt et al. 2016), con Morfin et al. (2020) che riportano un aumento di quasi tre volte degli acari caduti.
Un altro stock emergente è l'ape italiana igienica della linea POL. Questa ape è stata allevata dagli scienziati del laboratorio USDA-ARS situato a Baton Rouge, LA. Sono il risultato dell'outcrossing di regine VSH con stock commerciali statunitensi e poi selezionando per basse infestazioni di acari (Danka et al. 2016). Ad oggi, non ci sono molte prove a sostegno del fatto che le api della linea POL riducano significativamente le popolazioni di varroa rispetto ai controlli non trattati (Danka et al. 2016). Inoltre, queste api sembrano essere più sensibili alle infezioni virali (infezioni del virus delle ali deformi DVW-Khongphinitbunjong et al. (2016) e virus israeliano della paralisi acuta IAPV-Bhatia et al. 2021) e mostrano una bassa tolleranza ai pesticidi nella covata (Milone et al. 2020) rispetto ad altri stock commerciali. Ciò suggerisce che sono necessari ulteriori sforzi di allevamento prima che questo stock sia ampiamente accettato dagli apicoltori.
In Canada, diversi nuovi stock di api sono in fase di sviluppo (De la Mora et al. 2020, Maucourt et al. 2020). In Saskatchewan, Canada, le api Saskatraz sono state sviluppate incrociando un certo numero di razze diverse (A. m. carnica, ligustica, mellifera) con api russe in un apiario isolato. L'obiettivo era quello di promuovere la dolcezza, la produttività e la resistenza alla varroa nello stock (Robertson et al. 2014, 2020). Dalle limitate ricerche condotte su questo stock, sembra che le api Saskatraz riescano a ridurre i livelli di infestazione della covata fino al ~68% rispetto agli stock non resistenti (Robertson et al. 2014). Sopravvivono anche più a lungo e producono più miele rispetto agli stock non resistenti (Robertson et al. 2020). Ciononostante, sono necessarie ulteriori ricerche prima di poter formulare raccomandazioni d'uso.
Usare la genetica molecolare per selezionare la resistenza
I marcatori genetici possono essere utilizzati per identificare i geni o i tratti rilevanti che contribuiscono alla tolleranza delle api alla varroa, rendendo questo uno strumento utile ai fini della selezione. Navajas et al. (2008) hanno confrontato pupe di stock genetici resistenti alla varroa e sensibili alla varroa allevati ad Avignone, in Francia. Hanno scoperto che l'infestazione da varroa ha indotto cambiamenti nell'espressione genica e che le api resistenti alla varroa hanno espresso differenze nei geni che regolano la sensibilità neuronale e l'olfatto. Navajas et al. (2008) suggeriscono che l'olfatto delle api e la sensibilità neuronale possono giocare un ruolo importante nel rilevamento di celle di covata infestate dalla varroa e, quindi, essere associati a comportamenti igienici e di grooming.
Più recentemente, la posizione dei geni che influenzano il comportamento igienico e di toelettatura sono stati identificati utilizzando la mappatura dei tratti quantitativi (QTL) (Oxley et al. 2010, Arechavaleta-Velasco et al. 2012, Tsuruda et al. 2012). La mappatura QTL è usata comunemente per spiegare la funzione dei geni all'interno di regioni identificate di DNA. Un recente studio di Lattorff et al. (2015) ha confrontato campioni di api di Gotland prima (2000) e dopo (2007) la selezione. Hanno trovato che la diversità genetica delle api è diminuita notevolmente durante il processo di selezione e che i geni responsabili dei volatili emessi dalle larve delle api, che potrebbero essere essenziali per innescare l'oogenesi nella varroa, erano cambiati nelle api di Gotland resistenti. Gli esperimenti che identificano i principali meccanismi comportamentali o fisiologici della resistenza alla varroa forniscono un obiettivo ben definito per gli sforzi di selezione attuali e futuri.
Interruzione della covata
L'interruzione della covata si riferisce ad un processo attraverso il quale gli apicoltori interrompono il regolare ciclo riproduttivo della varroa causando un'interruzione a livello di colonia nel ciclo di covata delle api mellifere (Lodesani et al. 2014), cioè una colonia rimane senza covata per un periodo di tempo. Un apicoltore può causare un'interruzione del ciclo di covata mettendo la regina in una gabbia e impedendole di deporre uova per un ciclo di covata completo (circa 24 gg) o rimuovendo completamente la covata da un alveare. Questo interrompe la crescita della popolazione di varroa, che altrimenti è strettamente associata a quella dell'ape mellifera (Rosenkranz et al. 2010). L'interruzione artificiale della covata non è una strategia di trattamento stand-alone sufficiente per la varroa (Gregorc et al. 2017, Jack et al. 2020a). Giacomelli et al. (2016) hanno osservato che ingabbiare la regina per 20 d ha ridotto le popolazioni di varroa di ~40%. Tuttavia, il vero vantaggio di imporre un'interruzione della covata è che tutti gli acari sono costretti sulle api adulte in assenza di covata nella colonia. Questo li rende vulnerabili ai comportamenti di grooming o al trattamento con un acaricida. Pertanto, l'interruzione artificiale della covata è tipicamente utilizzata in combinazione con trattamenti organici come l'acido formico, l'acido ossalico, e/o il timolo (Lodesani et al. 2014, Giacomelli et al. 2016, Gregorc et al. 2017, Büchler et al. 2020). L'ingabbiamento delle regine per creare periodi senza covata in un alveare richiede la manipolazione della regina, che può essere rischiosa. Con buone competenze apistiche, la mortalità della regina può essere bassa o nulla dopo 24 gg di ingabbiamento (Giacomelli et al. 2016, Gregorc et al. 2017, Jack et al. 2020a).
Metodi di controllo colturale "falliti"
L'uso di fogli cerei con celle piccole è un metodo di controllo colturale che, aneddoticamente, sembrava promettente inizialmente, ma alla fine non è riuscito a reggere al rigore sperimentale, cioè non è riuscito a controllare la varroa nelle colonie. Il cereo è la parte del telaio su cui le api costruiscono il favo. Il foglio standard ha cellette larghe circa 5,3 mm, mentre quello a celle piccole era composto da celle larghe circa 4,9 mm (Ellis et al. 2009a). La dimensione ridotta delle celle era originariamente ritenuta influenzare il comportamento dell'acaro all'interno della cella, comprimendo l'acaro tra la covata e la parete della cella (Message e Goncalves 1995). Inoltre, una volta è stato notato che l'uso di cellette a misura ridotta ha portato a tempi di sviluppo più brevi delle pupe delle api, interferendo con la riproduzione della varroa perché le api adulte sarebbero emerse prima che gli acari raggiungessero la maturità (Camazine 1986). Tuttavia, la dimensione ridotta delle celle non ha avuto alcun impatto misurabile sulla crescita della popolazione di acari in diversi studi (Taylor et al. 2008, Ellis et al. 2009a, Berry et al. 2010, Coffey et al. 2010, Seeley e Griffin 2011).
Controllo meccanico
Il controllo meccanico implica che il parassita sia controllato usando metodi fisici o dispositivi meccanici come la dotazione degli alveari con fondi a rete, la rimozione della covata dei fuchi o i trattamenti termici. Le popolazioni di varroa possono essere ridotte significativamente attraverso l'implementazione di alcune pratiche colturali o meccaniche in apicoltura. Questi approcci non chimici sono considerati essenziali per soluzioni sostenibili a lungo termine per il controllo della varroa (Rosenkranz et al. 2010); tuttavia, raramente sono sufficienti come trattamenti a sé stanti. L'efficacia di alcuni dei metodi di controllo meccanico descritti in seguito è controversa, in quanto molti studi hanno prodotto risultati contrastanti a causa delle differenze nel comportamento delle api mellifere nelle regioni di studio e una generale mancanza di standardizzazione degli studi.
Fondi a rete
L'uso di un fondo a rete, piuttosto che uno chiuso, è una strategia impiegata dagli apicoltori per ridurre le popolazioni di varroa in un alveare. Si ritiene che i fondi a rete funzionino permettendo agli acari che normalmente cadono dalle api o dal favo di cadere fuori dall'alveare piuttosto che atterrare sul fondo solido e tornare nell'alveare quando le api entrano nel nido. I ricercatori che hanno testato l'efficacia dei fondio a rete hanno scoperto che riducono effettivamente le popolazioni di varroa (Pettis e Shimanuki 1999, Webster et al. 2000, Ellis et al. 2001, Rinderer et al. 2003, Harbo e Harris 2004, Delaplane et al. 2005), anche se forniscono solo un modesto impatto di circa 11-14% (Delaplane 2005) e non dovrebbero essere usati come trattamento a sé stante.
Asportazione della covata da fuco
L'asportazione della covata da fuco comporta la rimozione della covata da fuco da un alveare nel tentativo di ridurre le popolazioni di varroa. Si basa sul principio che la varroa invade preferenzialmente le celle dei fuchi ad un tasso più alto rispetto alle celle di covata da operaia (Fuchs e Langenbach 1989, Boot et al. 1995). Quindi, la rimozione o la distruzione delle celle da fuco in un alveare può ridurre le popolazioni di varroa. La rimozione della covata dei fuchi può essere ottenuta in diversi modi. In primo luogo, l'apicoltore può semplicemente tagliare o rimuovere dalla colonia le celle da fuco costruite dalle api. In secondo luogo, l'apicoltore può mettere un telaio con cereo a fuco nel nido di covata. Le api costruiranno sul cereo celle per fuchi e la regina deporrà uova non fecondate ( da fuco) nelle celle risultanti. Il telaio può essere rimosso dalla colonia una volta che tutte le celle sono opercolate, congelato (uccidendo efficacemente tutti gli acari in via di sviluppo e i fuchi contenuti all'interno), e restituito alla colonia per permettere alle api di eliminare i fuchi e gli acari morti. Dopo questo, la regina deporrà le uova nelle celle per fuchi e il processo può ricominciare. Questo metodo ha dimostrato di essere efficace nell'abbassare i livelli di acari fino al 50,3-93,4% (Calis et al. 1999, Wilkinson e Smith 2002, Charriere et al. 2003, Calderone 2005, Wantuch e Tarpy 2009), sebbene sia utile solo in primavera e all'inizio dell'estate quando le colonie allevano attivamente i fuchi (Wantuch e Tarpy 2009). Gli svantaggi della rimozione dei fuchi includono il lavoro intensivo associato a questa pratica, il sacrificio richiesto di molti fuchi e il pericolo di una rapida crescita della popolazione di varroa se si lasciano accidentalmente i telai dei fuchi nell'alveare senza uccidere gli acari.
Ipertermia
L'ipertermia è un metodo di controllo meccanico in cui la varroa è esposta ad una temperatura letale sostenuta che non danneggia le api. Questa strategia è stata studiata come una via di controllo della varroa fin dagli anni '70 ed è stata utilizzata in molti paesi (review di Tihelka 2016). Diversi ricercatori hanno dimostrato che le temperature ≥40°C sono letali per la varroa, mentre brevi esposizioni alle stesse temperature non influenzano negativamente le api (Hoppe e Ritter 1987, Le Conte et al. 1990, Tabor e Ambrose 2001), anche se spesso si agitano (Goras et al. 2015). Storicamente, l'ipertermia è stata più spesso ottenuta mettendo gli alveari in "scatole termiche" (incubatrici) per aumentare la temperatura del nido (Tihelka 2016), anche se i dati di efficacia non sono stati annotati. Più recentemente, sono stati creati dispositivi per trattare termicamente la camera di covata elettronicamente (Thermovar, varroa Terminator, Vatorex, The Victor, Mighty Mite Killer, Silent Future Tec varroa Kill II) o l'arnia includerà modifiche, come le finestre, per facilitare il riscaldamento della colonia periodicamente (Thermosolar Hive). Sfortunatamente, l'efficacia soltanto di un piccolo numero di prodotti è stata pubblicata in riviste di ricerca peer-reviewed. Goras et al. (2015) hanno trovato che il dispositivo Thermovar ha ucciso >90% degli acari in un alveare in un tempo da 360 a 480 min di trattamento.
Un dispositivo chiamato Mite-Zapper ha combinato il concetto di asportazione della covata da fuco con quello dell'ipertermia (Huang 2001). Il Mite-Zapper è un favo per fuchi incorporato con elementi riscaldanti che possono essere collegati ad una batteria da 12 volt per 1-5 minuti, facendo raggiungere ai favi temperature di 43°C (Huang 2001). I risultati preliminari hanno mostrato un'efficacia del 100% (Huang 2001), ma non sono disponibili studi peer-reviewed sul prodotto. L'uso del calore come controllo della varroa è promettente e molti apicoltori e partner industriali stanno creando con entusiasmo nuovi prodotti da vendere. Tuttavia, c'è un disperato bisogno di ricercatori che studino l'efficacia, la sicurezza e la praticità dei molti dispositivi disponibili.
Metodi di controllo meccanico “falliti"
Un trattamento contro gli acari che aveva una buona prospettiva, ma un'efficacia non provata, era l'uso di zucchero a velo come polvere per le colonie. Alcuni dati hanno suggerito che spolverare le colonie con lo zucchero in polvere faceva sì che gli acari perdessero la loro presa sulle api, cadendo sul fondo (Fakhimzadeh et al. 2011). Si credeva anche che lo zucchero innescasse risposte di grooming tra le api, portando ad una maggiore caduta degli acari. Alcuni studi iniziali hanno dimostrato la potenziale efficacia della rimozione degli acari con lo zucchero a velo (Fakhimzadeh 2001, Macedo et al. 2002, Aliano e Ellis 2005, Fakhimzadeh et al. 2011); ma studi a lungo termine e completi sul campo non hanno raggiunto alcun livello di controllo degli acari (Ellis et al. 2009b, Berry et al. 2012). Quindi, spolverare le colonie con zucchero a velo, o altre polveri inerti, non è efficace come controllo della varroa (Berry et al. 2012).
Ci sono altri esempi di strategie di controllo della varroa poco pratiche, fallite o non dimostrate. Alcuni di questi approcci includono l'uso di ultrasuoni, campi elettromagnetici e acqua energizzata (Rosenkranz et al. 2010). Tali strategie dovrebbero essere adottate solo dopo che la loro efficacia contro la varroa è stata dimostrata, in modo che affermazioni non comprovate non facciano perdere soldi agli apicoltori per implementare una strategia fallimentare.
Controllo biologico
La definizione tradizionale di controllo biologico è una tattica di gestione dei parassiti che comporta la manipolazione intenzionale di un agente vivente per ridurre lo stato di un parassita (Pedigo e Rice 2009). Ci sono due tipi di controllo biologico: classico, in cui un nemico naturale viene portato in un nuovo luogo per controllare il parassita, e aumentativo, in cui la popolazione di un agente di controllo biologico viene aumentata o rilasciata in un ambiente dove attualmente ce ne sono troppo pochi (O'Neil e Obrycki 2009). I ricercatori hanno esplorato l'idea del controllo biologico della varroa per decenni, testando vari agenti patogeni e predatori contro l'acaro (Chandler et al. 2001). Un controllo di successo richiede che l'agente di controllo biologico si concentri principalmente sull'acaro lasciando l'ape mellifera illesa. Questo è difficile da ottenere in quanto l'acaro è protetto all'interno degli alveari e spesso nelle celle di covata delle api (Rosenkranz et al. 2010). Tuttavia, la scoperta di un agente di controllo biologico che possa ridurre efficacemente le popolazioni di varroa all'interno dell'alveare sarebbe di beneficio per gli apicoltori.
Teoricamente, i controlli biologici possono auto-perpetuarsi finché un ospite rimane presente. L'agente di controllo biologico può anche diffondersi ad altre colonie vicine, a seconda dell'organismo. Tuttavia, le colonie di api mellifere possono agire come un rifugio per la varroa, dove è protetta da potenziali nemici naturali. Questo potrebbe spiegare perché nessun nemico naturale dell'acaro è stato scoperto fino ad oggi (Chandler et al. 2001). Questo ha reso la selezione di un agente di controllo biologico efficace e auto-perpetuante estremamente difficile. Detto questo, alcuni agenti di controllo biologico sono stati testati contro la varroa, con successo misto, ma generalmente basso.
Funghi entomopatogeni
I funghi entomopatogeni sono stati l'agente di controllo biologico più studiato per la varroa e sono considerati avere il più alto potenziale di successo basato sul loro contenimento nei confronti di altri acari (review di Chandler et al. 2001). Le due principali specie di funghi entomopatogeni valutate sono state Metarhizium anisopliae Metschnikoff (Hypocreales: Clavicipitaceae) e Beauveria bassiana Balsamo (Hypocreales: Cordycipitaceae) grazie al loro successo nel controllo di altri artropodi nei sistemi agricoli (Meikle et al. 2012). Entrambi i funghi sono stati ampiamente testati per il controllo biologico della varroa (Shaw et al. 2002, Kanga et al 2003, Hamiduzzaman et al. 2012, Sinia e Guzman-Novoa 2018). In laboratorio, Shaw et al. (2002) hanno osservato che tre ceppi isolati di M. anisopliae e uno di B. bassiana hanno ucciso il 100% della varroa entro una settimana dall'esposizione. Allo stesso modo, Hamiduzzaman et al. (2012) hanno osservato che due ceppi di M. anisopliae e uno di B. bassiana hanno ucciso il 100% delle varroe che sono state immerse a mano nelle sospensioni fungine. Gli acari erano morti una settimana dopo l'esposizione, anche se la covata delle api era infettata. I rapporti iniziali delle prove sul campo che testano M. anisopliae erano promettenti. Kanga et al. (2003) hanno osservato un'efficacia sulla varroa pari a quella di Apistan. Tuttavia, tutti gli altri non hanno ottenuto risultati nelle prove sul campo (review di Meikle et al. 2012). Sinia e Guzman-Novoa (2018) hanno osservato in prove sul campo che un ceppo di M. anisopilae ha ucciso il 62% della varroa mentre i trattamenti di B. bassiana hanno ucciso il 41-53% della varroa.
Sembra, tuttavia, che ci siano molte sfide nell'uso di funghi entomopatogeni per controllare la varroa. Meikle et al. (2012) suggeriscono che la formulazione, la durata dell'applicazione nell'alveare, il rischio di contaminazione delle api e dei prodotti dell'alveare, e la capacità di colpire le diverse fasi di vita della varroa sono tutte sfide nello sviluppo di biopesticidi fungini efficaci. Potrebbe essere possibile combinare altre tattiche IPM con l'applicazione di M. anisopliae o B. bassiana per aumentare l'efficacia (Sinia e Guzman-Novoa 2018); quindi, ulteriori ricerche per superare queste sfide sono assicurate.
Predatori
Una possibile strada per il controllo biologico della varroa è l'uso di predatori che si nutrono di varroa o che la disturbano negativamente. Donovan e Paul (2005) hanno ipotizzato che alcune chelifere (note anche come pseudoscorpioni) potrebbero nutrirsi efficacemente di varroa. Hanno anche considerato l'uso di pseudoscorpioni come un'opzione potenzialmente valida perché sono stati osservati nutrirsi di varroa all'interno delle colonie di A. cerana (Donovan e Paul 2006) e possono essere allevati in massa (Read et al. 2014). È stato dimostrato in uno studio di laboratorio che un singolo pseudoscorpione si è nutrito di ben 1-9 varroe al giorno (Fagan et al. 2012) e che la predazione della varroa da parte degli pseudoscorpioni trovati nelle colonie di api mellifere è stata confermata dall'analisi molecolare (van Toor et al. 2015). Tuttavia, i sentimenti verso l'utilizzo di pseudoscorpioni per il controllo della varroa sono contrastanti in quanto Thapa et al. (2013) hanno osservato che gli pseudoscorpioni preferiscono nutrirsi di larve e adulti di A. cerana morti piuttosto che di varroa. Non ci sono state prove che gli pseudoscorpioni abbiano ridotto le popolazioni di varroa all'interno di una colonia. E' improbabile che arricchire le colonie di api mellifere con pseudoscorpioni possa portare ad un qualsiasi tipo di controllo della varroa.
L'acaro Stratiolaelaps scimitus (Mesostigmata: Laelapidae), usato come agente di controllo biologico per la mosca sciaride Bradysia matogrossensis (Diptera: Sciaridae) nella produzione commerciale di funghi (Castilho et al. 2009), è stato anche esaminato come possibile candidato al controllo della varroa. In prove di laboratorio, Rangel e Ward (2018) hanno osservato che S. scimitus ha ucciso il 97% della varroa alloggiata nelle stesse fiale, anche se negli alveari delle api mellifere, i predatori erano completamente inefficaci contro la varroa. La valutazione del rischio da parte di Rondeau et al. (2018) ha rilevato che S. scimitus si nutrirà di larve di api non protette o di uova e che gli acari non attaccheranno nessuna varroa attaccata alle api adulte. In studi sul campo, Rondeau et al. (2019) hanno anche osservato che S. scimitus erano completamente inefficaci all'interno dell'alveare delle api mellifere, indipendentemente dalla stagione. Poiché S. scimitus ha dimostrato un rischio per la covata delle api mellifere e nessun beneficio all'interno dell'alveare, non sembra probabile che questo acaro predatore sia mai un agente di controllo biologico efficace per la varroa.
Batteri
Il Bacillus thuringiensis (Bt) (Bacillales: Bacillaceae) è considerato da alcuni il patogeno batterico con il maggior potenziale di controllo della varroa (Chandler et al. 2001). Il Bt è stato ritenuto sicuro per l'uso nelle colonie di api mellifere, poiché è stato usato come controllo biologico per la falena della cera maggiore (Galleria mellonella (Lepidoptera: Pyralidae)), un altro parassita delle api mellifere (Vandenberg e Shimanuki 1990). In uno studio di laboratorio in vitro, diversi ceppi Bt si sono dimostrati promettenti nel controllo di varroa destructor, uccidendo >80% degli acari entro 48 ore (Alquisira-Ramírez et al. 2014). Ulteriori esperimenti di laboratorio hanno dimostrato che due dei ceppi Bt efficaci erano essenzialmente innocui per gli adulti e le larve delle api mellifere (Alquisira-Ramírez et al. 2017), anche se la sperimentazione sul campo non è ancora avvenuta.
Ci sono diversi altri ceppi batterici che hanno dimostrato di essere efficaci contro la varroa. Tsagou et al. (2004) hanno trovato ceppi di batteri sia della famiglia delle Micrococcacea che delle Bacillaceae che hanno diminuito il tempo necessario agli acari per raggiungere il 50% di mortalità per diverse ore, dimostrando così un certo effetto contro gli acari. Il batterio Serratia marcescens (Enterobacterales: Yersiniaceae) (ceppo GEI), un isolato dall'intestino delle operaie di Apis cerana, è stato trovato in laboratorio in grado di degradare la chitina e uccidere il 100% della varroa in pochi giorni (Tu et al. 2010). Tuttavia, nessuno di questi batteri ha dimostrato la capacità di controllare la varroa all'interno di un alveare. Quindi, sono necessarie ricerche future prima di poter determinare la potenzialità di questi batteri come agenti di controllo biologico.
Controllo chimico della varroa
Il controllo della varroa è più comunemente tentato utilizzando il trattamento chimico, anche se, all'interno di un paradigma IPM, il controllo chimico dovrebbe essere usato con parsimonia e in combinazione con altri metodi per controllare le popolazioni dannose (Flint 2012). I composti sintetici, spesso indicati come "prodotti chimici forti", sono ampiamente utilizzati per la convenienza dell'applicazione, i bassi costi e l'efficacia generalmente superiore (Rosenkranz et al. 2010). Anche i composti organici, a volte indicati come "prodotti chimici leggeri", sono frequentemente utilizzati, anche se queste sostanze non sono necessariamente più sicure per gli esseri umani o le api nonostante il loro soprannome "leggero" (Budavari 1989). Una vasta gamma di prodotti chimici utilizzati per il controllo della varroa sono disponibili in tutto il mondo, anche se non tutti i prodotti sono registrati in ogni paese (Tabella 2). Il trattamento chimico della varroa continua ad essere una questione complessa a causa delle preoccupazioni sulla gestione della resistenza e sull'accumulo di residui nell'alveare.
Tabella 2. Trattamenti chimici disponibili a livello globale per il controllo di Varroa destructor in colonie di Apis mellifera
| Nazione | Sintetici "Hard" | . | . | . | Naturali "Soft" | . | . | . |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| . | Amitraz (formamidina) | Coumaphos (organofosfato) | Fluvalinate (piretroide) | Flumetrina (piretroide) | Acido formico | Acido ossalico | Timolo | Beta acidi del luppolo |
| Emisfero occidentale | ||||||||
| Argentina | X | X | X | |||||
| Canada | X | X | X | X | X | X | X | |
| Cile | X | |||||||
| Colombia | X | |||||||
| Costa Rica | X | X | X | |||||
| El Salvador | X | |||||||
| Jamaica | X | X | ||||||
| Messico | X | X | X | |||||
| Nicaragua | X | X | ||||||
| Paraguay | X | |||||||
| Trinidad e Tobago | X | |||||||
| Stati Uniti | X | X | X | X | X | X | X | |
| Uruguay | X | X | ||||||
| Europa e Eurasia | ||||||||
| Albania | X | X | X | X | X | |||
| Austria | X | X | X | X | X | |||
| Azerbaijan | X | |||||||
| Belgio | X | X | ||||||
| Bosnia e Herzegovina | X | |||||||
| Bulgaria | X | X | X | X | X | |||
| Croa<ia | X | X | X | |||||
| Cipro | X | X | X | X | X | |||
| Repubblica Ceca | X | X | X | X | ||||
| Danimarca | X | X | ||||||
| Estonia | X | X | X | |||||
| Francia | X | X | X | X | X | |||
| Georgia | X | |||||||
| Germania | X | X | X | X | ||||
| Grecia | X | X | X | X | X | |||
| Ungheria | X | X | X | X | X | X | ||
| Irlanda | X | X | X | X | ||||
| Italia | X | X | X | X | X | |||
| Lettonia | X | X | X | |||||
| Lituania | X | X | X | X | X | |||
| Lussemburgo | X | |||||||
| Macedonia | X | X | ||||||
| Malta | X | X | X | X | ||||
| Moldavia | X | X | ||||||
| Montenegro | X | |||||||
| Paesi Bassi | X | X | ||||||
| Polonia | X | X | X | |||||
| Portogallo | X | X | X | X | X | X | X | |
| Romania | X | X | X | X | X | X | ||
| Russia | X | X | X | |||||
| Serbia | X | X | ||||||
| Slovacchia | X | X | X | X | X | X | ||
| Slovenia | X | X | X | X | X | |||
| Spain | X | X | X | X | X | X | ||
| Svezia | X | X | X | X | X | |||
| Svizzera | X | X | X | T | X | |||
| Turchia | X | X | X | X | ||||
| Ucraina | X | X | ||||||
| Regno Unito | T | X | X | X | X | X | ||
| Medio oriente | ||||||||
| Algeria | X | X | X | X | X | |||
| Egitto | X | |||||||
| Iran | X | X | X | |||||
| Iraq | T | X | X | |||||
| Israele | X | |||||||
| Libano | X | X | ||||||
| Libia | X | |||||||
| Marocco | X | X | X | |||||
| Oman | X | |||||||
| Arabia Saudita | X | X | ||||||
| Siria | X | X | ||||||
| Tunisia | X | X | X | |||||
| Africa (Sub-Sahariana) | ||||||||
| Madagascar | X | |||||||
| Mauritius | T | X | ||||||
| Africa del sud | X | X | X | |||||
| Asia centrale e meridionale | ||||||||
| Afghanistan | T | |||||||
| Uzbekistan | X | X | ||||||
| Asia orientale e Pacifico | ||||||||
| Australia | E | X | X | X | ||||
| Giappone | X | X | ||||||
| Korea del sud | X | X | ||||||
| Nuova Zelanda | X | X | X | X | X | X | ||
| Filippine | X | |||||||
| Thailandia | X | X |
Registrato, X; Temporaneamente permesso, T; Permesso in emergenza, E.
Prodotti chimici organici
Molti apicoltori sono contrari a somministrare prodotti chimici sintetici alle loro colonie di api mellifere per la convinzione che questi composti siano dannosi per le api, e quindi non sicuri da usare. Altri apicoltori cercano semplicemente di aumentare il numero di strumenti disponibili da utilizzare contro la varroa. In ogni caso, ci sono diversi composti naturali che hanno dimostrato di essere efficaci nel controllo della varroa. Questi includono principalmente acidi organici come l'acido formico (commercializzato come MAQS, Nassenheider Professional, Varterminator), e l'acido ossalico (Api-Bioxal), ma anche l'olio essenziale timolo (Apiguard, Api Life Var, Thymovar). Inoltre, i beta acidi del luppolo (HopGuard) stanno diventando un trattamento sempre più popolare in Nord America. I prodotti chimici organici in genere non persistono all'interno degli alveari delle api (review di Rademacher e Harz 2006, Gregorc e Sampson 2019) e vengono applicati alle colonie in modo diverso l'uno dall'altro a causa della diversa natura dei prodotti chimici, delle formulazioni utilizzate e delle restrizioni d'uso indicate sull'etichetta. Di conseguenza, l'uso e l'efficacia dei composti naturali sono molto variabili rispetto a quelli dei prodotti chimici sintetici.
Acido formico
L'acido formico (FA) è stato studiato come potenziale controllo della varroa ed è stato usato regolarmente dagli apicoltori dalla metà degli anni '80 (Moosebeckhofer e Derakhshifar 1986). Anche se la modalità d'azione non è ben compresa, l'AF probabilmente inibisce il trasporto di elettroliti nei mitocondri della varroa legando il citocromo c ossidasi (review di Johnson et al. 2010). Ci sono diverse formulazioni di FA. Possono essere applicati alle colonie di api mellifere come gel (MAQS), compressa (Varterminator) o soluzione liquida (Nassenheider Professional) (Eguaras et al. 2003, Giovenazzo e Dubreuil 2011, Giusti et al. 2017, Pietropaoli e Formato 2019). La performance di FA sembra essere leggermente migliore utilizzando formulazioni in gel a lento rilascio (Ostermann e Currie 2004, Pietropaoli e Formato 2019) ed è l'unico acaricida che ha dimostrato la capacità di uccidere sia gli acari foretici che quelli riproduttivi contenuti nelle celle di covata opercolata (Fries 1991). La maggior parte degli esperimenti attraverso i quali è stata testata l'efficacia dell'acido formico contro la varroa ha dato risultati positivi (Calderone e Nasr 1999, Satta et al. 2005, Vandervalk et al. 2014, Giusti et al. 2017, Pietropaoli e Formato 2019), con un'efficacia che tipicamente si aggira intorno al 35-75% di mortalità della varroa. Fattori come la temperatura ambientale, la quantità di covata in una colonia e la distanza della covata dal sito di volatilizzazione dell'acido formico possono influenzare l'efficacia del trattamento (Eischen 1998, Calderone e Nasr 1999, Skinner et al. 2001, Underwood e Currie 2003). L'acido formico può provocare la mortalità della covata delle api e delle regine se la temperatura ambiente è troppo calda (Elzen et al. 2004, Giovenazzo e Dubreuil 2011). Può anche influenzare negativamente la memoria delle api mellifere (Gashout et al. 2020). L'acido formico è comunemente usato in tutto il Nord America e in Europa (Tabella 2).
Acido ossalico
L'acido ossalico (OA) è consentito per l'uso negli Stati Uniti, in diversi paesi europei e in Nuova Zelanda (Tabella 2). Questo composto è stato usato efficacemente per diversi decenni (Popov et al. 1989) senza segnalazioni di resistenza agli acari (Maggi et al. 2017). Mentre la modalità di azione per OA non è completamente compresa, OA uccide la varroa per contatto (Aliano et al. 2006, Aliano e Ellis 2008) ed è anche efficace a rimuovere gli acari in quanto aumenta il comportamento di grooming delle api (Schneider et al. 2012). Gli apicoltori trattano comunemente le loro colonie con una soluzione di OA al ≥3% sciogliendo ~35 g di OA diidrato (Api-Bioxal) in 1 l di soluzione 1:1 di zucchero: acqua (peso:volume) e facendo gocciolare 50 ml della soluzione tra i dorsi dei telaini (Charriere e Imdorf 2002, review di Rademacher e Harz 2006). Alcuni scelgono anche di spruzzare 3-4 ml della soluzione direttamente su un lato dei telaini delle api (review di Rademacher e Harz 2006). Altri apicoltori, specialmente quelli in climi temperati, possono scegliere di sublimare i cristalli di OA (o sublimare se si usa OA diidrato) all'interno di una colonia durante l'inverno in modo che le colonie non debbano essere aperte.
L'acido ossalico è più efficace durante i periodi senza covata (Gregorc e Planinc 2001, Gregorc et al. 2016), poiché la sostanza chimica non può uccidere gli acari che sono all'interno delle celle percolate; tuttavia, alcuni apicoltori trattano con acido ossalico una volta a settimana per un massimo di tre settimane quando la covata è presente nell'alveare (Gregorc e Planinc 2001, Jack et al. 2021). Studi recenti hanno prodotto risultati contraddittori riguardo a quale metodo di applicazione dell'acido ossalico sia più efficace nel controllo della varroa (Al Toufailia et al. 2015, Gregorc et al. 2016). Tuttavia, tutti i metodi di applicazione hanno dimostrato efficacia, spesso risultando in una mortalità della varroa >90% (review di Rademacher e Harz 2006). Tale efficacia può salire a quasi il 100% quando le colonie sono senza covata (Gregorc e Planinc 2001, review di Gregorc e Sampson 2019). Impatti negativi sullo sviluppo della covata delle api mellifere, sul comportamento e sulla longevità sono stati osservati con l'uso dell'OA (Higes et al. 1999, Schneider et al. 2012).
Oli essenziali
Il timolo è l'olio essenziale più comunemente usato per il trattamento della varroa e probabilmente funziona contro la varroa legandosi ai recettori dell'octopamina o del GABA (review di Johnson et al. 2010). I trattamenti a base di timolo disponibili in commercio (Apiguard, Api Life Var, Thymovar) sono formulati in diverse matrici come pacchetti di gel, compresse di vermiculite e wafer di cellulosa per fornire un rilascio costante della sostanza volatile (Melathopoulos e Gates 2003, Gregorc e Planinc 2012, Coffey e Breen 2013). Come l'acido formico, l'efficacia del timolo dipende dalla temperatura e dalla quantità di covata nella colonia (Calderone 1999). Inoltre, il volume d'aria sopra i favi dove il trattamento è posizionato può influenzare l'efficacia complessiva del timolo, con uno spazio d'aria maggiore che aumenta il tasso di sublimazione, aumentando così la sua efficacia (Lodesani e Costa 2008). Le temperature tra i 20 e i 30°C sono generalmente quelle in cui il timolo è più efficace, mentre sotto i 15°C perde la sua efficacia (Imdorf et al. 1995). I trattamenti a base di timolo generalmente uccidono il 50-80% della varroa (Melathopoulos e Gates 2003, Gregorc e Planinc 2012, Coffey e Breen 2013). Tuttavia, il timolo può essere piuttosto dannoso per la covata e le regine delle api mellifere se applicato durante i periodi di alte temperature ambientali (Floris et al. 2004). L'uso di prodotti a base di timolo è consentito in quasi tutto il mondo (Tabella 2).
Ci sono letteralmente centinaia di altri oli essenziali che sono stati testati contro la varroa (Imdorf et al. 1999). Il componente principale della maggior parte degli oli essenziali sono monoterpeni e, come il timolo, la maggior parte di questi oli essenziali agiscono come fumiganti (Imdorf et al. 1999). Tuttavia, altri come l'aglio, il chiodo di garofano e il mentolo hanno dimostrato proprietà acaricide da contatto contro la varroa (Gashout e Guzman-Novoa 2009, Goswami e Khan 2013). L'efficacia degli oli essenziali varia notevolmente, con la grande maggioranza che non fornisce alcun controllo o un controllo trascurabile della varroa. Forse l'ostacolo principale per raggiungere alti livelli di controllo costante degli acari, indipendentemente dal luogo o dalle condizioni climatiche, è la mancanza di metodi di erogazione efficienti e di formulazioni che rilascino dosi costanti degli oli (Sabahi et al. 2017). Tuttavia, sono stati scoperti alcuni oli essenziali promettenti. In studi di laboratorio, il mentolo, il chiodo di garofano e l'olio di origano hanno causato rispettivamente l'87, il 96 e il 100% di mortalità degli acari (Gashout e Guzman-Novoa 2009), e l'olio di palissandro e di finocchio hanno entrambi causato il 65% di mortalità degli acari (Lin et al. 2020). Sul campo, l'olio di aglio ha ucciso il 73% della varroa (Goswami e Khan 2013), l'olio di origano erogato con vaporizzatori elettrici ha ucciso il 97% (Sabahi et al. 2017), e l'olio di neem ha ucciso l'85% (Gómez et al. 2016), anche se quest'ultimo ha avuto un impatto negativo sulle larve e sulle regine delle api. Imdorf et al. (1999) hanno esaminato l'efficacia di molti altri diversi oli essenziali come trattamenti per la varroa. Al momento, l'uso considerevole di oli essenziali nelle colonie di api da parte degli apicoltori è illegale, e le violazioni in genere non vengono applicate.
Beta acidi del luppolo
I beta acidi vegetali, in particolare i composti chiamati lupuloni derivati dalle piante di luppolo, sono gli ingredienti attivi in un prodotto chiamato HopGuard. La modalità d'azione dei beta acidi del luppolo non è del tutto chiara, ma i lupuloni hanno dimostrato di avere un effetto repellente sugli acari del ragno a due macchie (Tetranychus urticae) (Jones et al. 1996). Inizialmente, molti apicoltori nordamericani speravano che HopGuard sarebbe stato un prodotto prezioso per diverse ragioni. Uno, può essere applicato facilmente su strisce di cartone formulate che vengono appese tra i telai, in modo simile a come vengono applicati gli acaricidi sintetici. Inoltre, HopGuard può essere applicato sia ai pacchi che alle colonie durante l'estate quando le temperature sono alte (DeGrandi-Hoffman et al. 2012). Infine, i beta acidi del luppolo non sono tossici per l'uomo e hanno dimostrato una bassa tossicità per le api (Rademacher et al. 2015). Tuttavia, i rapporti sugli effetti di HopGuard sul campo sono stati piuttosto contrastanti. Rademacher et al. (2015) hanno osservato fino all'88% di mortalità degli acari nelle colonie trattate, mentre Vandervalk et al. (2014) e Gregorc et al. (2018) hanno osservato un'efficacia di appena il 43% e il 64%, rispettivamente. Attualmente, HopGuard è autorizzato solo per l'uso negli Stati Uniti e in Canada.
Prodotti chimici sintetici
I diversi trattamenti chimici sintetici usati per controllare la varroa in tutto il mondo, contengono quattro ingredienti attivi (AI) comuni. Questi includono la formamidina amitraz (commercializzata come Apivar), l'organofosfato coumaphos (il più comune è Checkmite), e due piretroidi, flumetrina (Bayvarol e PolyVar Yellow) e tau-fluvalinate (Apistan). Questi acaricidi sono comunemente applicati alle colonie di api mellifere mettendo strisce di plastica impregnate di prodotti chimici nell'area della covata. Le api vengono a contatto con le strisce mentre si muovono sulla superficie dei favi, esponendo così gli acari alle sostanze chimiche. Gli apicoltori commerciali su larga scala preferiscono usare questi composti perché possono essere applicati rapidamente e dimostrano un'alta efficacia contro la varroa (Rosenkranz et al. 2010). Detto questo, sono stati riportati molti casi di resistenza della varroa a queste IATabella 3.
Tabella 3. Elenco della resistenza documentata di varroa destructor ai prodotti chimici sintetici nei paesi per i quali esistono dati
Formamidine
L'amitraz è registrato per l'uso in molti paesi (vedi Tabella 2). Le formamidine, come l'amitraz, sono imitatori dell'octopamina ne bloccano il regolare recettore neuromodulante (Casida e Durkin 2013). Apivar, registrato per l'uso negli Stati Uniti nel 2013, una formulazione di amitraz in strisce di plastica che si appendono tra i telai di covata, una striscia ogni cinque telai di covata per 42 giorni. Molti studi hanno dimostrato che l'amitraz è un prodotto altamente efficace (Floris et al. 2001, Semkiw et al. 2013, Vandervalk et al. 2014, Al Naggar et al. 2015, Gregorc et al. 2018), uccidendo costantemente il 75-90% della Varroa. Recentemente, l'uso di amitraz tra gli apicoltori statunitensi è stato associato a basse perdite di colonie invernali dai dati del sondaggio (Haber et al. 2019). Pertanto, l'uso di amitraz è diventato popolare ed è frequentemente utilizzato in tutto il mondo per controllare la varroa (Tabella 2).
Anche se efficace, l'Apivar non è considerato conveniente da molti apicoltori. Spesso, gli apicoltori acquistano altri prodotti contenenti amitraz e inventano i loro trattamenti fatti in casa, in genere immergendo un tovagliolo di carta con i loro miscugli e mettendolo sulla parte superiore dei telai di covata. Negli Stati Uniti, per esempio, l'amitraz è stato registrato come prodotto chiamato Miticure dal 1992 al 1994 (review di Johnson et al. 2010). Tuttavia, ha perso la sua registrazione per l'uso nelle colonie, al che molti apicoltori hanno trovato l'AI in un altro prodotto (Taktic) che è stato registrato per il controllo delle zecche del bestiame (Chen et al. 2007, Oliver 2014). Taktic è popolarmente usato come un trattamento off-label di amitraz negli Stati Uniti.
L'amitraz ad alti dosaggi può influire negativamente sulla sopravvivenza della covata (Dai et al. 2017, 2018, Tome et al. 2020), sulla vitalità dello sperma dei fuchi (Fisher e Rangel 2018), sulla funzione cardiaca delle api mellifere e sulla tolleranza ai virus (O'Neal et al. 2017). La resistenza della varroa è stata riportata per decenni e in molte regioni (Elzen et al. 1999, 2000; Rodríguez-Dehaibes et al. 2005, Maggi et al. 2010, Kamler et al. 2016, Rinkevich 2020, Tabella 3), anche se le popolazioni di acari sono rimaste suscettibili all'amitraz per molto più tempo di quanto non lo siano al fluvalinate e al cumafos.
Organofosfati
Il cumafos è registrato per l'uso in Europa così come negli Stati Uniti, in Canada e in Nicaragua (Tabella 2). Gli organofosfati come il coumaphos inibiscono l'acetilcolinesterasi, e questo impedisce l'idrolisi dell'acetilcolina nelle sinapsi (Casida e Durkin 2013). Ci sono stati diversi prodotti a base di coumaphos, ognuno con formulazioni diverse. Asuntol50 è stato formulato come una polvere e applicato mescolandolo con zucchero in polvere, e spargendolo tra i telai della covata (Martel et al. 2007). Tuttavia, Asuntol50 non è disponibile per molti apicoltori. Altri prodotti come il Perizin, che è formulato come un liquido e applicato alle colonie tramite gocciolamento tra i telai di covata (Blacquière et al. 2017) e il CheckMite che è formulato come strisce che vengono appese tra i telai di covata (Kast et al. 2020) sono ampiamente disponibili. Tuttavia, i prodotti contenenti coumaphos hanno generalmente una bassa efficacia e sono stati ampiamente abbandonati dagli apicoltori (Haber et al. 2019).
La resistenza della varroa al coumaphos è stata ampiamente riportata in tutto il mondo (Spreafico et al. 2001, Pettis et al. 2004, Maggi et al. 2009, Medici et al. 2016, Tabella 3), rendendo il trattamento effettivamente inutile. Inoltre, anche quando il trattamento di coumaphos non viene effettuato per un decennio, una reversione alla suscettibilità al coumaphos non sembra probabile (Mitton et al. 2018). Inoltre, molti apicoltori non vogliono trattare con coumaphos a causa degli effetti negativi dannosi che può causare alle api mellifere. Per esempio, è stato osservato che il cumafos riduce l'apprendimento e la memoria delle api mellifere (Williamson et al. 2013), la sopravvivenza della covata (Dai et al. 2018), la sopravvivenza della regina (Haarmann et al. 2002), la vitalità dello sperma conservato nella spermateca delle regine (Chaimanee 2016) e molte risposte metaboliche delle api mellifere (Boncristiani et al. 2012).
Piretroidi
Quasi tutti i paesi in cui le api mellifere sono gestite permettono l'uso di un piretroide per il controllo della varroa a causa della capacità di questo gruppo di uccidere gli acari a basse concentrazioni con una corrispondente bassa tossicità per le api mellifere (Perez-Santiago et al. 2000, Johnson et al. 2010) (Tabella 2). I piretroidi interrompono la neurotrasmissione dell'acaro bloccando il trasporto di sodio nei canali del sodio voltaggio-dipendenti (Casida e Durkin 2013), con conseguente apertura prolungata dei canali (Dong et al. 2014). Il successo di queste sostanze chimiche è dovuto principalmente alla loro capacità di avviare disturbi sinaptici ripetitivi, causando la convulsione degli acari (Casida e Durkin 2013) e la caduta dal loro ospite ape.
Entrambi i prodotti Apistan (AI: tau-fluvalinate) e Bayvarol (AI: flumetrina) sono formulati come strisce impregnate dei rispettivi principi attivi. Le strisce sono appese tra i telai di covata per 6-8 settimane. L'Apistan è stato ampiamente utilizzato negli anni '80 in Europa e all'inizio e alla metà degli anni '90 negli Stati Uniti e aveva un'efficacia superiore al 90% (Cabras et al. 1997). Tuttavia, gli apicoltori hanno diminuito l'uso di Apistan quando si sono diffusi problemi di resistenza (Lodesani et al. 1995, Elzen et al. 1998, Mozes-Koch et al. 2000, Thompson et al. 2002, review di Johnson et al. 2010, Tabella 3) a causa di mutazioni nei canali del sodio voltaggio-dipendenti dell'acaro (González-Cabrera et al. 2016). La maggior parte della ricerca condotta sugli effetti negativi degli acaricidi sulle api mellifere si è concentrata principalmente sul fluvalinate. Notevoli effetti negativi includono una ridotta sopravvivenza della covata (Dai et al. 2017, 2018), la produzione di regine più piccole (Haarmann et al. 2002), una maggiore suscettibilità ai virus (Locke et al. 2012) e un apprendimento e una memoria ridotti (Frost et al. 2013).
L'efficacia del Bayvarol è rimasta relativamente alta, uccidendo il 73-97 % degli acari (Smodiš Škerl et al. 2011, Olmstead et al. 2019), sebbene sia stata riportata anche una resistenza al Bayvarol (Surlis et al. 2016, Tabella 3). PolyVar Yellow è flumetrina formulata come striscia. Tuttavia, invece di essere appesa tra i telai di covata, la striscia è posta all'ingresso dell'alveare e ha dei fori attraverso i quali le api entrano ed escono, diventando così esposte all'AI. Dove testato, PolyVar Yellow si è dimostrato incredibilmente efficace, uccidendo in uno studio il 99,9% degli acari (Blacquière et al. 2017). Gli effetti negativi per le api mellifere associati alla flumetrina sembrano essere considerevolmente meno gravi di quelli suscitati dal fluvalinate, osservando il solo aumento dello stress degli adulti (Qi et al. 2020).
Acaricidi di sintesi abbandonati
Ci sono alcuni trattamenti acaricidi sintetici che sono stati usati per un periodo di tempo ma sono stati abbandonati a causa dell'inefficacia o delle preoccupazioni per la salute delle api. Per esempio, il cimiazolo, un derivato iminofenil tiazolidinico formulato nel prodotto Apitol, veniva somministrato alle api tramite sciroppo di zucchero. L'Apitol è un acaricida sistemico che agisce attraverso l'emolinfa delle api (Stanimirovic et al. 2005). Tuttavia, l'efficacia sul campo dell'Apitol non ha dimostrato molto successo (Imdorf et al. 1996), probabilmente a causa del fatto che la varroa si nutre principalmente di tessuto grasso invece che di emolinfa come si credeva una volta (Ramsey et al. 2019). Inoltre, il cimiazolo è solubile in acqua e potrebbe essere facilmente rilevato nel miele (Cabras et al. 1994, Wallner 1999).
Un altro acaricida abbandonato era il bromopropilato, commercializzato come strisce di fumigazione come il prodotto Folbex-VA. Il bromopropilato è stato usato per controllare gli acari del ragno a due macchie (Tetranychus urticae) (Van Leeuwen et al. 2010), ma è stato anche usato nei primi anni '80 in Europa per controllare la varroa (Ravoet et al. 2015). Sebbene Folbex-VA si sia dimostrato moderatamente efficace (Marchetti et al. 1984), il suo uso nelle colonie di api è stato vietato in Europa a causa della consistente contaminazione dei prodotti dell'alveare (Lodesani et al. 1992, Wallner 1999, Bogdanov 2006, Ravoet et al. 2015).
Il fenpirossimato, un pirazolo che agisce come acaricida METI (inibitore del trasporto elettronico mitocondriale), è un altro esempio di un trattamento abbandonato per la varroa. È stato introdotto per la prima volta negli Stati Uniti nel 2007 come Hivastan, formulato come una pastiglia (review di Johnson et al. 2010). Il fenpirossimato è stato usato per uccidere gli acari del ragno a due macchie, ma sono diventati resistenti (Kim et al. 2004). Dopo i problemi relativi all'influenza del fenpirossimato sulla salute delle api (Johnson et al. 2013a, b), l'Hivastan ha rapidamente perso popolarità tra gli apicoltori.
Controllo dei residui
Gli acaricidi sono tra i residui chimici più abbondantemente rilevati nelle colonie di api mellifere (Mullin et al. 2010, Wu et al. 2011, Sanchez-Bayo e Goka 2014, Ostiguy et al. 2019). Amitraz, bromopropilato, coumaphos, flumetrina e tau-fluvalinato possono essere trovati nel polline, nel pane delle api e, più comunemente, nella cera d'api (vanEngelsdorp 2009, Johnson et al. 2010, Mullin et al. 2010). Dato che la maggior parte degli acaricidi sintetici utilizzati per controllare la varroa sono lipofili e non volatili (review di Wilmart et al. 2016), ad eccezione del cimiazolo (Wallner et al. 1999), essi si accumulano facilmente nella cera. Si pensa che l'esposizione cronica degli acari agli acaricidi attraverso i residui di cera contribuisca allo sviluppo della resistenza degli acari a questi composti (Medici et al. 2016).
Numerosi studi evidenziano gli effetti negativi di questi residui sulla salute delle api da miele e le loro potenziali interazioni con altri fattori di stress (Johnson et al. 2009, Boncristiani et al. 2012, Medici et al. 2012, Wu et al. 2011, Berry et al. 2013, Johnson et al. 2013a, b, Williamson e Wright 2013). Molti apicoltori tentano di eliminare i residui di pesticidi in una colonia sostituendo i vecchi favi di cera con nuovi cerei, incoraggiando così le api a costruire nuovi favi (Johnson et al. 2010). Anche se tracce di acaricidi si trovano nella maggior parte dei cerei in tutto il mondo (Wallner 1999, Mullin et al. 2010), la rotazione dei favi ogni pochi anni sembra essere uno sforzo utile (Berry e Delaplane 2001, Döke et al. 2015).
Gestione della resistenza
La varroa ha rapidamente sviluppato una resistenza a molti degli acaricidi noti a causa dell'uso eccessivo o improprio di AI da parte degli apicoltori. La resistenza ai principali prodotti chimici sintetici amitraz, coumaphos, flumethrin e fluvalinate è stata ben documentata in tutto il mondo (Lodesani et al. 1995, Thompson et al. 2002, Elzen e Westervelt 2002, 2004; Pettis 2004, Goodwin et al. 2005, Sammataro et al. 2000; Gracia-Salinas et al. 2006, Maggi et al. 2009, 2010, Bak et al. 2012, Kamler et al. 2016, Tabella 3). Fortunatamente, la maggior parte dei prodotti chimici organici utilizzati per controllare la varroa hanno un basso rischio di accumularsi nei prodotti delle api, in quanto sono solubili in acqua, più volatili e generalmente si scompongono più velocemente (Wallner 1999). Pertanto, la varroa ha una minore probabilità di sviluppare resistenza alle sostanze chimiche organiche dopo l'esposizione ripetuta alle AI (Rosenkranz et al. 2010).
Rotazione dei trattamenti chimici
La rotazione tra i diversi acaricidi è la strategia ottimale per prevenire lo sviluppo della resistenza della varroa a qualsiasi AI (Sudo et al. 2018). Un efficace piano di gestione della resistenza dovrebbe incorporare il maggior numero possibile di classi chimiche diverse per evitare che la varroa sviluppi una resistenza incrociata, quando la resistenza a un acaricida conferisce resistenza a un altro (FAO 2012). I piani di rotazione degli acaricidi sono stati suggeriti dai ricercatori che si occupano di api mellifere (Elzen et al. 2001). Tuttavia, ogni trattamento dovrebbe essere unico per regioni specifiche. Se si seguono le fasi dell'IPM, i trattamenti chimici saranno utilizzati solo quando necessario, in combinazione con altri trattamenti non chimici, e saranno selezionati in base all'efficacia e ai tempi appropriati per una data regione. Pertanto, non è opportuno prescrivere piani di trattamento specifici ad ogni apicoltore.
La rotazione dei trattamenti chimici può essere solo una soluzione a breve termine per gli apicoltori se non adottata dalla comunità apistica (Rosenkranz et al. 2010). Gli acari possono spostarsi nelle colonie vicine, facendo l'autostop su operaie alla deriva o saccheggiatrici (Peck e Seeley 2019). Se gli apicoltori negligenti aumentano la resistenza degli acari a un certo trattamento chimico a causa di un uso eccessivo, quegli acari potrebbero alla fine migrare verso colonie opportunamente gestite. I ricercatori hanno identificato i meccanismi molecolari della resistenza chimica nelle popolazioni di varroa a specifici acaricidi (Gonzalez-Cabrera et al. 2013, Strachecka et al. 2015, Gonzalez-Cabrera et al. 2016), sebbene sia necessario ulteriore lavoro in questo campo di studio. Una volta identificati i meccanismi di resistenza, ulteriori sforzi di ricerca potrebbero essere investiti nel targeting di quei geni di resistenza e nel loro silenziamento attraverso RNAi per mantenere l'efficacia dei trattamenti chimici attualmente disponibili (Vedi RNAi).
Rilevamento della resistenza
Quando un acaricida sembra non essere efficace come previsto, non sempre la colpa è della resistenza. I problemi di prestazione del prodotto possono includere la tempistica errata del trattamento, la scarsa copertura dell'applicazione, o l'uso di una dose errata (FAO 2012). Tuttavia, l'uso frequente di trattamenti chimici sintetici può portare e porta alla resistenza e dovrebbe essere monitorato con attenzione (Roth et al. 2020). Il monitoraggio delle popolazioni di varroa in colonia utilizzando le tecniche descritte in precedenza (vedi Quantificazione delle popolazioni di varroa) prima e dopo il trattamento è la chiave per il rilevamento precoce della resistenza chimica.
Semplici saggi di campo sono stati utilizzati per rilevare la resistenza della varroa agli acaricidi sintetici formulati in strisce (Pettis et al. 1998, Rinkevich 2020). Rinkevich (2020) ha usato il seguente metodo per determinare la resistenza all'Apivar in apiari commerciali. (1) Tagliare un piccolo quadrato di 4 × 4 cm dalla striscia chimica e incollarlo perpendicolarmente al fondo di un bicchiere di plastica monouso. (2) Raccogliere circa 300 api adulte dai telai di covata e metterle nel contenitore con il trattamento chimico. (3) Modellare un coperchio di rete metallica, attaccarlo al contenitore e capovolgerlo. (4) Sospendere il contenitore a pochi cm sopra una tavola appiccicosa all'ombra alle condizioni ambientali del campo per una quantità di tempo determinata dal ricercatore (di solito diverse ore). La standardizzazione del tempo di esposizione è fondamentale per confrontare la resistenza tra le colonie. (5) Alla fine del periodo di test, lavare le api nei contenitori con acqua calda, rimuovendo gli acari "resistenti" rimasti. (6) Aggiungere il numero di acari rimanenti al numero di acari caduti per determinare la Varroa totale nel campione. (7) Infine, dividere il numero di varroe cadute per il totale di varroe per calcolare l'efficacia del trattamento.
Screening per nuovi acaricidi
Il controllo chimico della varroa rimarrà probabilmente una parte importante della gestione integrata della varroa nel prossimo futuro. Assicurarsi che ci siano abbastanza prodotti chimici efficaci che possano essere ruotati come parte di un regime di gestione è importante per la sostenibilità dei trattamenti esistenti. Come tale, la ricerca di nuovi composti attivi contro la varroa è degna di essere perseguita continuamente. Tuttavia, non basta semplicemente trovare un composto tossico per la varroa. Sia la varroa che le api da miele appartengono al phylum Arthropoda e, come tali, hanno una fisiologia piuttosto simile. L'identificazione di nuovi composti richiede test approfonditi sulla tossicità chimica per entrambe le specie prima che un composto possa essere approvato per l'uso contro la varroa dimostrando un basso rischio per le api. Un composto ideale sarà tossico per la varroa in bassi dosaggi, mentre solo tossico per le api mellifere a dosaggi estremamente elevati, oppure non tossico per loro del tutto. Le osservazioni della selettività di un composto possono essere fatte dividendo la tossicità di un composto per le api mellifere per la tossicità dello stesso composto per l'acaro (Lindberg et al. 2000). Tali rapporti di selettività (SR) forniscono un modo semplice, ma efficace per confrontare i composti e per fare confronti tra gli studi.
Per anni, i ricercatori di tutto il mondo hanno vagliato composti per la selettività tossica per l'acaro (Lindberg et al. 2000, Fassbinder et al. 2002, Ruffinengo et al. 2005, Damiani et al. 2009, Gashout e Guzman-Novoa 2009, Riva et al. 2019, Lin et al. 2020). Nella maggior parte dei casi, i gruppi di ricerca sono in grado di selezionare alcuni candidati promettenti per passare ai test sul campo. Tuttavia, i costi richiesti alle aziende chimiche per portare un prodotto sul mercato sono così alti da impedire alla maggior parte dei candidati positivi di essere testati in futuro, mettendo in discussione la logica dell'esplorazione di nuove sostanze chimiche. Tuttavia, ci sono molti prodotti chimici progettati per colpire altri acari, insetti o artropodi che sono già sul mercato e non sono ancora stati testati sulla varroa o sulle api. Quindi, gli screening chimici sono ancora uno sforzo utile, anche se per aumentare la probabilità di aggiungere nuovi prodotti legali all'arsenale di trattamenti dell'apicoltore, sono necessari screening più mirati.
Trattamento chimico contro nessun trattamento
Molti apicoltori non vogliono mettere prodotti chimici nei loro alveari per paura degli effetti negativi che questi prodotti chimici potrebbero avere sulla salute delle api. Trattare le colonie di api mellifere con prodotti chimici per controllare la varroa può portare a effetti collaterali negativi indesiderati per i fuchi, le regine e le operaie (Johnson et al. 2009, Boncristiani et al. 2012, Wu et al. 2011, Berry et al. 2013, Johnson et al. 2013a, b, Williamson e Wright 2013, Chaimanee et al. 2016). Tuttavia, senza alcun tipo di intervento dell'apicoltore, la varroa e i loro virus associati sono destinati quasi certamente a sopraffare le colonie gestite (Frey e Rosenkranz 2014, Thompson et al. 2014, Haber et al. 2019, Grozinger e Flenniken 2019). Mentre i trattamenti chimici accuratamente testati ed etichettati possono danneggiare le api mellifere, sosteniamo che il danno causato dalla varroa è peggiore di quello dei trattamenti acaricidi approvati. Naturalmente, va ribadito che il trattamento chimico non dovrebbe essere l'unico metodo di controllo, ma dovrebbe essere usato con parsimonia e in combinazione con altre misure per ridurre le popolazioni di varroa sotto la soglia economica (Flint 2012). Quindi, strategie diligenti di monitoraggio della varroa dovrebbero dimostrare la necessità di un intervento chimico.
Tecnologie emergenti di controllo della varroa
Con gli acari che diventano sempre più resistenti ad acaricidi un tempo efficaci e con altre tattiche di IPM che offrono solo un piccolo sollievo contro le infestazioni di varroa, il controllo sostenibile della varroa nelle colonie di api mellifere rimane una frontiera di ricerca in espansione. Ci sono molte strade di ricerca sul controllo della varroa attualmente in sviluppo (Dietemann et al. 2012). Qui menzioniamo due tecnologie che sembrano essere le più promettenti, o perlomeno quelle che hanno più risorse dedicate all'esplorazione della loro efficacia contro la varroa.
RNAi
I ricercatori che si occupano di varroa hanno posto una maggiore enfasi sui nuovi approcci genomici che possono essere utilizzati per colpire la varroa in modo efficiente e interrompere il ciclo di vita dell'acaro dopo il sequenziamento parziale del genoma della varroa (Cornman et al. 2010). Una di queste strategie coinvolge la tecnologia RNA interference (RNAi). L'RNAi funziona riducendo l'RNA di specifici geni bersaglio critici, causando una ridotta espressione di quel gene (Garbian et al. 2012, Scott et al. 2013). L'RNAi, in teoria, si pensa che abbia impatti limitati sugli organismi non bersaglio (Niu et al. 2018). Il processo inizia alimentando le api mellifere con doppio filamento (dsRNA) corrispondente a specifiche sequenze di RNA della varroa. Il dsRNA si sposta presumibilmente dall'intestino dell'ape alla sua emolinfa, dove viene acquisito dagli acari che si nutrono. Questo, in teoria, alla fine causa cambiamenti nell'espressione genica che sono letali per gli acari o ne riducono la loro fitness. Questo è stato realizzato, per esempio, con alcuni virus delle api, dove somministrando alle api il dsRNA virale si sono ridotti i titoli del virus bersaglio (Maori et al. 2009, Hunter et al. 2010, Desai et al. 2012, Chen et al. 2014). Nonostante la promessa dell' RNAi, è necessaria una grande quantità di ricerca per garantire che il dsRNA non contenga frammenti che corrispondono a geni nell'ape mellifera, poiché questo potrebbe avere un impatto negativo sulle api (Nunes et al. 2013). Inoltre, sono necessari studi per determinare se l'esposizione cronica al dsRNA avrà un impatto sul sistema immunitario delle api mellifere (Grozinger e Robinson 2015).
Recentemente, Huang et al. (2019) hanno scoperto geni bersaglio importanti per la sopravvivenza e la riproduzione della varroa tramite iniezione. Hanno trovato due geni che hanno ridotto significativamente la sopravvivenza della varroa, uccidendo il 96% e il 70% degli acari 72 h dopo l'iniezione, e quattro geni che hanno ridotto la riproduzione della varroa, tre di loro di >50%. Questi geni, così come molti altri, dovrebbero essere esplorati ulteriormente come possibili siti bersaglio nella ricerca futura. Un nuovo metodo di consegna del dsRNA alla varroa ha anche recentemente aperto nuove strade di ricerca. Leonard et al. (2020) hanno scoperto che i batteri simbiotici ingegnerizzati all'interno delle intestino delle api mellifere potrebbero raggiungere la varroa con dsRNA target, fornendo così un nuovo strumento per studiare la tecnologia RNAi per la salute delle api mellifere.
Ecologia chimica
La scoperta della composizione chimica dei feromoni sessuali femminili della varroa (Ziegelmann et al. 2013) evidenzia il ruolo che l'ecologia chimica può avere nel futuro controllo della varroa. Per esempio, la scoperta dei feromoni sessuali offre un nuovo approccio di controllo per l'acaro, possibilmente attraverso l'interruzione del comportamento di accoppiamento. Ziegelmann e Rosenkranz (2014) hanno testato la capacità dei feromoni sessuali di interrompere il comportamento di accoppiamento sia in un test di laboratorio che nello studio sul campo. Il test di laboratorio ha dimostrato che gli acari maschi non possono distinguere tra femmine ricettive e non ricettive durante i tentativi di accoppiamento dopo l'esposizione ai feromoni. Inoltre, il tempo che gli acari hanno trascorso ad accoppiarsi è stato ridotto significativamente. Sul campo, le figlie femmine di acari fondatori trovate nei favi della covata e spruzzate con componenti del feromone sessuale degli acari avevano un numero significativamente inferiore di spermatozoi, suggerendo un ridotto successo di accoppiamento.
Eliash et al. (2014) hanno scoperto dei composti che inducevano la varroa presente sui corpi delle api nutrici adulte a muoversi verso le api bottinatrici all'interno del laboratorio. Questo spostamento dalle api nutrici alle api bottinatrici è interessante, poiché gli acari all'interno dell'alveare potrebbero potenzialmente essere portati via dalla zona della covata ed essere più esposti alle applicazioni acaricide. Se in futuro questi composti fossero formulati in un trattamento contro la varroa, altri trattamenti potrebbero diventare più efficaci, anche se potrebbero verificarsi più frequentemente episodi di deriva (Plettner et al. 2017). Indipendentemente dal metodo, ogni futuro trattamento della varroa che manipola l'ecologia chimica dell'acaro sarà probabilmente difficile da implementare all'interno delle colonie di api mellifere che, esse stesse, sono piene di segnali chimici (Nazzi e Le Conte 2016). Tuttavia, la prospettiva di manipolare il comportamento della varroa a beneficio dell'ape mellifera è interessante e dovrebbe essere esplorata ulteriormente.
Controllo olistico della varroa tramite IPM
I trattamenti di controllo della varroa possono variare in efficacia a causa di fattori abiotici (posizione, temperatura, umidità, stagione, ecc.) o biotici (resistenza dell'acaro, dimensione della popolazione delle api, sensibilità della colonia al trattamento, ecc.) Di conseguenza, non ci sarà mai un'unica strategia di controllo della varroa che funzionerà per ogni apicoltore. Gli apicoltori devono essere consapevoli dei trattamenti disponibili ed efficaci per la loro posizione e situazione. Tuttavia, abbiamo creato una tabella di decisione del trattamento per aiutare gli apicoltori a selezionare i migliori trattamenti per la loro situazione (Fig. 4). Le raccomandazioni della tabella sono basate sui dati di efficacia riportati in letteratura (Tabella 1).
Tabella di decisione del trattamento per aiutare gli apicoltori a selezionare i trattamenti contro la varroa più appropriati per la situazione della loro colonia e gli obiettivi di gestione. Per aiutare lo sviluppo di questa tabella, sono state fatte diverse ipotesi sugli sforzi degli apicoltori per prevenire e gestire la varroa. Le raccomandazioni dell'ipertermia sono fatte in base alla ricerca di cui alla tabella 1, ma la cautela è richiesta quando si usa questo metodo di controllo, poiché la ricerca riguardante la sicurezza di questi dispositivi è limitata. I trattamenti chimici organici e sintetici specifici non sono menzionati nella figura; quindi, gli apicoltori devono determinare quali trattamenti chimici sono disponibili per loro e seguire l'etichetta del trattamento dato. Le raccomandazioni in questa figura sono solo intese a guidare l'apicoltore verso le opzioni di trattamento disponibili data la situazione della colonia e gli obiettivi di gestione.
Raccomandiamo a tutti gli apicoltori, indipendentemente dalle dimensioni dell'azienda, di praticare misure di prevenzione della varroa come parte della loro strategia di gestione di routine, di utilizzare ceppi resistenti alla varroa e di dotare le arnie di pannelli inferiori retinati durante le stagioni calde. Abbiamo sviluppato l'albero decisionale in Fig. 4 assumendo che queste raccomandazioni di gestione siano seguite. Da lì, è necessario conoscere il tasso di infestazione della varroa, poiché la decisione iniziale dell'albero si basa sul fatto che le colonie abbiano o meno tassi di infestazione ≥3 acari/100 api adulte, la soglia economica standard. In seguito a questa decisione, l'apicoltore deve sapere se le popolazioni di colonie stanno diminuendo o aumentando naturalmente, se sono utilizzate per la produzione, ecc.
Una volta risposto a tutte le domande, l'apicoltore arriva a una lista di vari livelli/categorie di trattamento IPM: colturale, meccanico, chimico organico e chimico sintetico. Questi sono raccomandati (check) o sconsigliati (X), in base alla loro efficacia generale specifica per quella condizione. I trattamenti biologici non sono inclusi nella figura, poiché attualmente non sono disponibili per gli apicoltori trattamenti commerciali efficaci. Inoltre, non consigliamo agli apicoltori di utilizzare trattamenti chimici sintetici quando le soglie di varroa sono al di sotto del rapporto 3 acari/100 api. Non raccomandiamo strategie di trattamento specifiche all'interno di un dato livello/categoria di trattamento IPM. Per esempio, non raccomandiamo quale prodotto chimico sintetico dovrebbe essere usato se l'uso di prodotti chimici sintetici è selezionato nel diagramma di flusso. Gli apicoltori possono rivedere l'efficacia di ogni trattamento specifico nella Tabella 1 e determinare quale si sentono a proprio agio ad usare. Anche se non forniamo i costi finanziari per questi diversi trattamenti, è importante che gli apicoltori determinino quali trattamenti sono economicamente fattibili per le loro attività. Inoltre, non tutte le opzioni di trattamento sono disponibili in ogni paese (Tabella 2). Quindi, lasciamo questa decisione all'apicoltore. In definitiva, crediamo che questo albero decisionale, se seguito, rappresenti una strategia IPM olistica per il controllo della varroa in modo efficace, indipendentemente da dove si trovi la colonia.
Conclusione
La varroa continua ad essere un grave problema per le api mellifere nonostante decenni di ricerca sul suo controllo. Il controllo sostenibile della varroa probabilmente non sarà raggiunto utilizzando un singolo approccio, ma piuttosto attraverso l'integrazione di più approcci per raggiungere la massima efficacia. Tuttavia, dato che la nostra comprensione di come la trasmissione di varroa/virus colpisce le api mellifere è scarsa e che la nostra attuale soglia economica è stretta (2 contro >3 acari/100 api), è giusto considerare se l'IPM è addirittura un approccio fattibile al controllo della varroa. Qui, evidenziamo quelle che riteniamo essere importanti lacune nella conoscenza collettiva relativa al controllo della varroa e allo sviluppo di protocolli IPM.
Finire di annotare il genoma di varroa destructor. L'annotazione permetterà ai ricercatori di identificare nuovi siti bersaglio RNAi o sviluppare nuovi approcci molecolari/genetici per un migliore controllo.
Sviluppare un metodo di allevamento della varroa in vitro. Un metodo di allevamento in vitro consentirà di effettuare screening ad alta produttività dei trattamenti chimici e aumenterà notevolmente la velocità con cui la varroa può essere studiata (Jack et al. 2020b).
Migliorare il controllo chimico della varroa. Questo potrebbe essere realizzato tramite:
a) lo screening di ulteriori composti,
b) identificando i mezzi fisiologici che la varroa usa per acquisire resistenza alle sostanze chimiche esistenti, e
c) migliorando la formulazione e l'applicazione degli acaricidi esistenti.
Far progredire le strategie alternative di controllo della varroa. Questo potrebbe essere realizzato con:
a) continuare i programmi di allevamento volti a migliorare la resistenza e la tolleranza delle api alla varroa,
b) utilizzando strategie di ecologia chimica come l'interruzione feromonale dell'accoppiamento, attrattori o repellenti, e
c) identificando nuovi agenti di controllo biologico candidati.
Far progredire le strategie di gestione integrata dei parassiti per la varroa. Questo potrebbe essere realizzato da:
a) quantificando il danno ad una colonia in termini di percentuale di api con un virus per varroa,
b) delineando specifici livelli di danno economico a livello regionale per determinare quando il trattamento chimico della varroa è necessario,
c) studiando l'efficacia di diverse combinazioni di regimi di trattamento, e
d) determinando le barriere degli apicoltori all'adozione di strategie IPM.
Ridurre l'impatto dei virus trasmessi dalla varroa. Questo potrebbe essere realizzato:
a) comprendendo i meccanismi con i quali la varroa trasmette i virus,
b) studiando l'impatto delle infestazioni di acari sulla prevalenza dei virus nelle colonie, e
c) usando nuove tecnologie, come l'RNAi, per ridurre l'impatto dei virus sulle colonie.
La varroa ha avuto un impatto devastante sulla salute delle api e sulla sostenibilità dell'apicoltura a livello globale. Nonostante questo, gli apicoltori sono riusciti a mantenere in vita le colonie attraverso programmi di gestione del controllo della varroa, costosi e ad alta intensità di lavoro. Noi crediamo che affrontare le infestazioni di varroa usando i principi di base dell'IPM sia possibile e porterà benefici sia alle api che agli apicoltori.
Ringraziamenti
Vorremmo ringraziare Mary Bammer e Emily Noordyke per il loro aiuto nella progettazione grafica delle figure.
Contributi degli autori
CJ: Concettualizzazione; Scrittura - bozza originale; Scrittura - revisione & editing. JE: Concettualizzazione; Scrittura - bozza originale; Scrittura - revisione & editing.
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